the role of coccolithophore calcification in bioengineering their environment

Introduction

Biogenically deposited limestone is a feature of the geology of the Earth, providing a reservoir for C that formally existed as atmospheric CO2 . Veel kalksteen komt voort uit de activiteit van coccolithofiden, een kosmopolitische en ecologisch belangrijke groep fytoplankton , gekenmerkt door hun vermogen om coccolieten van calciumcarbonaat (CaCO3) te synthetiseren. De productie van Coccolith levert een belangrijke bijdrage aan de wereldwijde biogeochemische cycli, waardoor de C-export naar de diepe oceaan wordt verhoogd door ballast te leveren aan mariene deeltjes waarin coccolithoforiden zijn verwerkt . Ondanks deze Betekenis blijven de functies van coccolithproductie voor de organismen zelf onduidelijk; de voorstellen omvatten bescherming tegen grazers, modulatie van de zinksnelheden en regeling van invallend licht . Hoewel de rollen species en milieuspecifiek kunnen zijn, ontbreekt duidelijk bewijsmateriaal dat om het even welke van deze functies steunt . Hier presenteren we bewijs voor een rol van calcificatie in het beheersen, of bioengineering, van de pH-omgeving bewoond door coccolithoforiden. Terwijl de drijfveer voor de evolutie van het organisme de omgeving is van onmiddellijke relevantie voor die organismen (hier, voor pH, dat water direct naast de cellen zou zijn, en over perioden van dagen tijdens de bloeigroei; ), hebben de cumulatieve gevolgen van coccolithoforide activiteit grote gevolgen gehad op planetaire en geologische schaal .

alle organismen wijzigen hun milieu, meestal in hun nadeel door het verwijderen van hulpbronnen en het vrijgeven van afval. In mariene ecosystemen verwijderen fotosynthetische fytoplankton CO2 en voedingsstoffen om hun groei te ondersteunen, waardoor de carbonaatchemie wordt gewijzigd en de pH van het zeewater wordt verhoogd. Deze basificatie is schadelijk voor de groei van fytoplankton; een stabiele pH is beter . De basificatie die gepaard gaat met het afnemen van CO2 is het meest uitgesproken bij hoge primaire productiesnelheden. Maar zelfs bij lage celdichtheden kan CO2-opname de pH beïnvloeden in het micromilieu rond Grotere fytoplanktoncellen en aggregaten van kleinere cellen . Fytoplankton moet bijgevolg veranderingen in de externe pH als gevolg van fysiologische processen tolereren, tegen de noodzaak om een intern pH-bereik te handhaven dat gunstig is voor de groei.

calcificatie komt intracellulair voor in coccolithoforiden en rijpe coccolieten worden uitgescheiden, waardoor een coccosfeer ontstaat waaruit coccolieten kunnen losmaken . Een cruciaal kenmerk van coccolith productie is dat precipitatie van CaCO3 resulteert in H+ productie. Bijgevolg is een directe rol bij de C-acquisitie voorgesteld, waarbij van calcificatie afgeleide H + de conversie van bicarbonaat naar CO2 voor C-fixatie vergemakkelijkt . Modulatie van calcificatie in de coccolithoforide Emiliania huxleyi door manipulatie van zeewater heeft echter weinig effect op fotosynthetische C-fixatie of groei . Calcificatie werkt ook niet als een C-concentrerend mechanisme in E. huxleyi onder c-limiterende omstandigheden . Bijgevolg lijkt het onwaarschijnlijk dat calcificatie en fotosynthetische koolstofopname direct met elkaar samenhangen. Echter, h + productie door verkalking zou kunnen profiteren van de cel op een andere manier. Fotosynthese en ademhaling leiden tot een toename of afname van de proximale pH, respectievelijk, met netto fotosynthese leidt tot schadelijke basificatie van bulkwater bij hogere celdichtheden . Uniek voor coccolithoforiden zou calcificatie-afgeleide H+ deze basificatie kunnen tegengaan, waardoor een stabielere pH rond de cel kan worden gehandhaafd door een zorgvuldige modulatie van de verhouding tussen de synthese van anorganische deeltjes (pic) en organische deeltjes (POC).We hebben experimenteel bewijs dat groei bij een stabiele pH van nut is voor de groei van fytoplankton, ook voor Emiliania , en we hebben een dynamisch model dat de gekoppelde dynamiek van biologie en chemie tijdens de groei in deze experimenten verklaart . Hier hanteren we dat modelsysteem om de effecten van calcificatie op de pH te overwegen en deze resultaten (in termen van de productieverhouding van deeltjes anorganische tot organische koolstof; PIC : POCprod) te vergelijken met de literatuurgegevens voor de cellulaire ratio (PIC : POCcell). We veronderstellen dat de juiste modulatie tussen calcificatie en fotosynthese op unieke wijze een mechanisme biedt waardoor coccolithoforiden hun omgeving kunnen bio-engineren, waardoor een stabiele proximale pH wordt geboden om de groeicondities voor individuele cellen te optimaliseren tijdens verbeterde primaire productie.

materiaal en methoden

simulaties werden uitgevoerd van de groei van een 5 µm diameter verkalkend fytoplankton, hierna nominaal aangeduid als Emiliania. Het model biedt een variabele stoichiometrische (d.w.z. C: N: P : Chl) beschrijving van de groei van fytoplankton, met inbegrip van beperkingen door de beschikbaarheid van hulpbronnen (CO2, nitraat, ammonium, fosfaat, licht). De maximale specifieke groeisnelheid gebruikt voor de standaard simulaties was 1 d-1; deze waarde is in overeenstemming met de verwachtingen voor Emiliania . Het model werd uitgevoerd binnen een beschrijving van de fysisch-chemische omgeving die een volledige boekhouding omvatte van veranderingen in de carbonaatchemie en met fotosynthese (inclusief nutriëntenassimilatie), ademhaling, calcificatie, gasuitwisseling aan het lucht–zeeoppervlak en ook op het raakvlak tussen de gemengde laag fotische zone en het diepere water. De groei werd gesimuleerd in verschillende waterkolomscenario ‘ s, vergelijkbaar met die welke voorheen werden gebruikt ; oppervlakte licht werd geleverd bij 1000 µmol m−2 s−1 in een 12 L : 12 D cyclus, en voedingsstoffen werden geleverd bij een standaard 16 µM nitraat (N) en 1 µM fosfaat (P).

simulaties werden uitgevoerd onder verschillende omstandigheden, uitgaande van een vaste verhouding van de bioproductie van deeltjes anorganische C (coccolieten) en organische C (biomassa). Hierna wordt de massaverhouding van deze producties aangeduid als PIC: POCprod. PIC-productie werd gesimuleerd om gelijktijdig met C-fixatie te gebeuren. Algenbloei werd gesimuleerd over 20 d, of voor de langzame groei en hoge nutriënten simulaties, 40 d; tegen het einde was de populatie in de plateaufase van nutriënten-beperkte groei. De beginwaarde was een evenwichtswaarde met de toegepaste atmosferische pCO2 bij een zoutgehalte van 35, en bij 16°C. In simulaties beginnend met verschillende beginwaarden van pCO2 werd aangenomen dat het fytoplankton zich aanpast aan de heersende omstandigheden, en dus dat de groeisnelheden in aangepaste stammen hetzelfde zouden zijn. Dit komt overeen met empirisch bewijs . Er werd geen effect van variabele pH op de groeisnelheid aangenomen (CF, ) omdat het doel hier was om de waarde van PIC : POCprod te bepalen die de uitwendige pH dicht bij een constante (en vandaar veronderstelde optimale) waarde hield.

veranderingen in zeewater (d.w.z. pH) tijdens de ontwikkeling van de bloei weerspiegelen voornamelijk fysische fluxen van CO2 en carbonaationen, samen met de snelheid van de primaire productie en ademhaling. Afhankelijk van PIC: POCprod tentoongesteld door Emiliania leidt deze netto verandering tot een basificatie (pH stijging) of een verzuring (pH daling). Voor weergavedoeleinden zijn de extremen van de variatie in h+ – ionenconcentratie gedurende de gesimuleerde groeiperiode genormaliseerd tot de initiële die voor die simulatie wordt gebruikt. Dit verschil wordt uitgedrukt als een % δH+. Afwijkingen bij hoge PIC : POCprod wordt geassocieerd met verzuring, en afwijkingen bij lage PIC : POCprod worden geassocieerd met basificatie; een niet-calcifiërende fytoplanker (d.w.z. PIC : POCprod = 0) zou maximale basificatieniveaus genereren.

nadere gegevens zijn te vinden in het aanvullende elektronische materiaal.

resultaten

door middel van simulaties hebben we onderzocht hoe de balans tussen fotosynthese en calcificatie de pH rond coccolithoforiden beïnvloedt. Wij bepaalden PIC : POCprod-waarden die de constante pH het nauwst handhaafden, wat die start pH ook mag zijn, ervan uitgaande dat (i) de groei gemaximaliseerd is in een vaste pH-omgeving en (ii) Emiliania zou evolueren om de groei te maximaliseren bij de toegepaste pCO2 . Optimale PIC: POCprod wordt dus gedefinieerd als dat wat resulteert in de laagste verandering in (dat wil zeggen 0 δH+) tijdens gesimuleerde bloei gebeurtenissen.

figuur 1 toont plots van δH + tegen atmosferische pCO2 en PIC: POCprod. Naarmate pCO2 toeneemt (van pre-industriële naar toekomstige pCO2-scenario ‘ s), daalt de optimale PIC : POCprod van 1,5 bij 200 ppm pCO2 tot 1,05 bij 1000 ppm. Het handhaven van een hoge PIC: POCprod wordt steeds schadelijker bij hoge pCO2. De absolute afwijking was het grootst bij hoge pCO2 (oa-omstandigheden) omdat de initiële pH en buffercapaciteit van zeewater lager is; bij OA wordt de optimale PIC : POCprod aanzienlijk verlaagd en kan selectie tegen hoge PIC : POCprod worden verwacht. De situatie is vergelijkbaar met hoge en lage groeisnelheid Emiliania (figuur 1a versus b), maar omdat de pH van zeewater zowel het CO2-verbruik als de atmosferische gasuitwisseling weerspiegelt, wordt verwacht dat de selectieve druk om PIC : POCprod te optimaliseren in trager groeiende systemen zal afnemen.

Figuur 2 toont vergelijkende simulaties bij 400 ppm pCO2 (bestaande atmosfeer) met verschillende nutriëntenbelastingen of fysische omstandigheden, en bevat de waarde δH+ voor bloei van een fytoplankton met een calcificatiepotentiaal zonder calcificatie (d.w.z. PIC : POCprod = 0). Hogere nutriëntenbelastingen drijven sterkere afwijkingen in, en iets hogere optimale PIC : POCprod. De groei met ammonium (dat verzuring bevordert) drijft een lagere optimale PIC : POCprod aan en een hogere δH+ bij hoge PIC : POCprod (figuur 2a). Kalme omstandigheden, die de uitwisseling van CO2 tussen lucht en zee minimaliseren, zijn bevorderlijk voor een grotere basificatie tijdens de fotosynthese en leiden tot een hogere optimale PIC : POCprod (figuur 2b). Koudere wateromstandigheden (met de standaard windsnelheid) worden geassocieerd met veranderingen in de carbonaatchemie en gaswisselkoersen die de optimale PIC : POCprod verlagen. Langzame groei (conform figuur 1b) vlakt de responscurve af en verlaagt ook de optimale PIC : POCprod (figuur 2b). Groei in diepe gemengde lagen wordt geassocieerd met lagere waterkolom gaswissels, en ook met lagere groeisnelheden (door lichtdemping); hier wordt het bereik van δH+ verlaagd en wordt ook de optimale PIC : POCprod verhoogd. Ondiepere gemengde lagen accentueren niet alleen δH+, verlagen de optimale PIC : POCprod, maar tonen ook zeer hoge δH + wanneer Emiliania groeit met hoge PIC : POCprod.

de groei van fytoplankton is optimaal bij een constante pH; basilisatie en verzuring zijn schadelijk . Calcificatie kan de omgeving radicaal veranderen , mogelijk tegen fotosynthese-gedreven basificatie en ook verzuring van proximale wateren (en vandaar bulkwater) veroorzaken indien onvoldoende gemoduleerd. De gevoeligheid van E. huxleyi voor een verlaagde pH van het zeewater is te wijten aan de toename van , in plaats van veranderingen in andere parameters van het carbonaatsysteem . Dit kan betrekking hebben op hun ongebruikelijke mechanismen van pH homeostase, aangezien h+ efflux via voltage-gated h+ kanalen in het plasmamembraan minder efficiënt is bij lagere zeewater pH . De groei van coccolithoforen wordt ook geremd bij pH > 8,6 . De energetische kosten verbonden aan calcificatie als een mechanisme om externe pH te stabiliseren, zoals vereist door onze hypothese, versus de kosten van pH homeostase door H+ pompen rechtvaardigen duidelijk onderzoek.

bioengineert Emiliania zijn externe pH om de groei te optimaliseren? Opgemerkt moet worden dat PIC : POCcell naar verwachting lager zal zijn dan PIC : POCprod, zoals gerapporteerd door het model, omdat coccolieten zich van de cellen kunnen losmaken. Vergelijkingen tussen deze ratio ‘ s moeten dus betrekking hebben op trends. Dit in aanmerking nemend, lijkt het meer dan toevallig dat de optimale PIC : POCprod aangegeven door onze simulaties is in lijn met experimentele metingen van PIC : POCcell variërend met carbonaat systeem parameters . PIC: POCcell van E. huxleyi neemt af van 1,0 naar 0,3 met toenemende pCO2; een meta-analyse toont aan dat deze trend consistent is in een breed scala van stammen en experimentele condities en met andere calcifiërende soorten . Bij een hoge pH > 8,5 mag worden verwacht dat PIC : POCprod verder zal toenemen om een afname van de pH te veroorzaken. PIC: Pocell van Coccolithus pelagicus cellen bij pH > 8,5 is echter minder dan 1; een gelijktijdige afname van de groeisnelheid met een verhoogde pH kan wijzen op een onvermogen om hoge calcificatiesnelheden in deze soort te handhaven .

de meest waarschijnlijke situatie waarin coccolithoforen hun omgeving kunnen wijzigen is bij hoge groei bij hoge celdichtheid, tijdens bloei. Wereldwijd is E. huxleyi momenteel de meest voorkomende bloeivormende soorten, met natuurlijke bloeidichtheden variërend van 1 tot 30 × 106 cellen l-1 in open oceaan-en kustomgevingen . Onze standaard simulaties beschrijven een piek nutriënten-volle bloei grootte van 80 × 106 cellen l-1 (zie het elektronische aanvullende materiaal), maar bij afwezigheid van calcificatie (I.E. PIC : POCprod = 0), significante afwijkingen in bulk zeewater pH zijn duidelijk bij celdichtheden in lijn met natuurlijke bloei (20-40 × 106 cellen l−1). Het lijkt dus heel goed mogelijk dat calcificatie in de natuur een selectief voordeel biedt door een milieu pH te handhaven die gunstiger is voor de groei.

primaire productie bij een hoge PIC : POCprod is potentieel gevaarlijk vanwege het risico van verzuring van zeewater. Een zorgvuldige modulatie van de verkalking kan dus worden verwacht, en inderdaad hebben Emiliania (en andere verkalkende fytoplankton) ruimte voor fijne Regulatie door internalisatie van het verkalkingsproces . Een nauwe regulatie van de verkalking is vooral belangrijk bij dichte suspensies; terwijl de basificatie het hoogst is in dergelijke omstandigheden en men dus kan verwachten dat een hoge PIC : POCprod van voordeel is, verlaagt de collectieve afname van DIC door zowel fotosynthese als verkalking de buffercapaciteit van het zeewater. Onder dergelijke omstandigheden wordt de pH-stabiliteit van het zeewater verzwakt en kan verzuring als gevolg van toenemende systeemademhaling op het hoogtepunt van een bloei leiden tot een plotselinge ineenstorting van de bevolking. Het starten van dit hele bloeigroeiproces in verzuurd water (met OA, bij hoge pCO2) geeft dus een groter risico op verdere verzuring voor hoge calcifiers.

ongeacht of coccolithoforiden zoals Emiliania calcificatie ontwikkelden om hun omgeving te bio-engineren om de pH tijdens de groei te stabiliseren, is het stabiliseren van de pH proximaal aan de cel duidelijk voordelig . Simulaties voor groei met nul calcificatie (PIC : POCprod = 0; figuur 2) tonen de omvang van compensatie voor basificatie die door calcificatie wordt geboden, en vervolgens dat calcificatie duidelijk potentieel heeft om voordelig te zijn in bloei die hoofdzakelijk wordt gedomineerd door calcificerende cellen. Groei in gemengde bloemen, met co-voorkomende niet-calcificerende soorten, zou nog steeds voordelig zijn voor de coccolithoforid als de niet-calcificerende soorten benadeeld zouden worden door groei bij de vaste pH. Dit is mogelijk als de niet-calcifier werd aangepast om het beste te groeien bij de verhoogde pH meer typisch voor omstandigheden tijdens de basificatie die normale fytoplankton groei begeleidt .

simulaties tonen aan dat onder OA-scenario ‘ s selectie voor de groei van coccolithoforiden met een lagere PIC : POCprod te verwachten is (als een combinatie van de optimale PIC : POCprod voor een lage δH+, waarbij ook het risico van een hoge δH+ bij een hoge PIC wordt vermeden). : POCprod), en dat de optimale verhoudingen weer lager zullen zijn in koude wateren( figuur 2b), waar ammonium de groei ondersteunt (figuur 2a) en ook in ondiepe gemengde lagen (figuur 2c). Samen met een afname van de optimale PIC : POCprod, suggereren onze resultaten dat calcificatie in coccolithoforiden significant zal afnemen in de meer zure toekomstige oceaan met ongeveer 25% als atmosferische pCO2 750 ppm overschrijdt. Bij grote bloemen is het verwijderen van de bron voor fotosynthese, door verkalking, ook schadelijk voor de pH-stabiliteit. Daarom kunnen we verwachten dat coccolithoforiden zich aanpassen aan veranderingen in omgevingsomstandigheden die de pH-stabiliteit beïnvloeden door hun PIC : POCprod te veranderen. Voor klimaatveranderingsmodellen, vooral over paleologische tijdschalen, kan het mogelijk zijn om veranderingen in calcificatiesnelheden te simuleren met verwijzing naar optimale PIC : POCprod. Het is echter belangrijk op te merken dat het verkalkingsproces op biogeochemische schalen een functie is van zowel het succes van de organismen bij het vormen van grote bloei (gekoppeld aan nutriëntenbelasting, licht, begrazing en fysisch-chemische oceanografie) als van de verkalking van de individuele organismen. De gevolgen van de voorgestelde bio-engineering voor andere organismen dan de coccolithoforiden zijn dus ook van belang.

toegankelijkheid van gegevens

modelcode is beschikbaar en zoals beschreven in het elektronische aanvullende materiaal (en daarin aangehaalde referenties); code kan ook worden verkregen in de vorm die wordt gebruikt voor dit werk (dat wil zeggen als een Powersim Constructor file) van de corresponderende auteur.

bijdragen van auteurs

K. J. F. construeerde en hanteerde het model tot een origineel idee van K. J. F. en D. R. C. alle auteurs droegen bij tot het stellen en testen van hypothesen en tot het schrijven van het manuscript.

concurrerende belangen

wij verklaren dat wij geen concurrerende belangen hebben.

financiering

dit werk werd ondersteund door de Britse financiers NERC, Defra en DECC via subsidies NE/F003455/1, NE/H01750X/1 en NE/J021954/1 Aan K. J. F., D.R. C. en G. W.

voetnoten