El papel de la calcificación de cocolitóforos en la bioingeniería de su entorno

Introducción

La piedra caliza depositada biológicamente es una característica de la geología de la Tierra, proporcionando un reservorio para C que existía formalmente como CO2 atmosférico . Gran parte de la piedra caliza se origina de la actividad de los cocolitófidos, un grupo cosmopolita y ecológicamente importante de fitoplancton , caracterizado por su capacidad para sintetizar cocolitos de carbonato de calcio (CaCO3). La producción de cocolitos es un importante contribuyente a los ciclos biogeoquímicos mundiales, al aumentar las tasas de exportación de C a las profundidades oceánicas al proporcionar lastre a las partículas marinas que incorporan cocolitofóridos . A pesar de esta importancia, las funciones de la producción de cocolitos para los propios organismos siguen sin estar claras; las sugerencias han incluido la protección contra los rozadores, la modulación de las tasas de hundimiento y la regulación de la luz incidente . Aunque los roles pueden ser específicos de la especie y el medio ambiente, faltan pruebas claras que respalden cualquiera de estas funciones . Aquí presentamos evidencia de un papel de la calcificación en el control, o bioingeniería, del entorno de pH habitado por cocolitofóridos. Mientras que el impulsor de la evolución de los organismos es el entorno de relevancia inmediata para esos organismos (aquí, para el pH, eso sería agua inmediatamente adyacente a las células, y durante períodos de días durante el crecimiento de la floración; ), las consecuencias acumulativas de la actividad cocolitofórida han tenido importantes impactos a escala planetaria y geológica .

Todos los organismos modifican su entorno, generalmente en detrimento de ellos al eliminar recursos y liberar desechos. En los ecosistemas marinos, el fitoplancton fotosintético elimina el CO2 y los nutrientes para apoyar su crecimiento, modificando así la química de los carbonatos y aumentando el pH del agua de mar. Esta basificación es perjudicial para el crecimiento del fitoplancton; un pH estable es mejor . La basificación que acompaña a la reducción de CO2 es más pronunciada a altas tasas de producción primaria. Sin embargo, incluso a bajas densidades celulares, la absorción de CO2 puede influir en el pH en el microambiente alrededor de células de fitoplancton más grandes y agregados de células más pequeñas . En consecuencia, el fitoplancton debe tolerar cambios en el pH externo resultantes de procesos fisiológicos, frente a la necesidad de mantener un rango de pH interno favorable al crecimiento.

La calcificación ocurre intracelularmente en los cocolitofóridos y los cocolitos maduros se secretan, formando una cocosfera de la que los cocolitos pueden desprenderse . Una característica crucial de la producción de cocolitos es que la precipitación de CaCO3 resulta en la producción de H+. En consecuencia, se ha propuesto un papel directo en la adquisición de C, con H+ derivado de la calcificación que facilita la conversión de bicarbonato en CO2 para la fijación de C. Sin embargo, la modulación de la calcificación en el cocolitofórido Emiliania huxleyi por manipulación del agua de mar tiene poco efecto en la fijación o crecimiento fotosintético de C. La calcificación tampoco actúa como un mecanismo de concentración de C en E. huxleyi en condiciones limitantes de C. En consecuencia, parece poco probable que la calcificación y la absorción de carbono fotosintético se vinculen directamente. Sin embargo, la producción de H+ por calcificación podría beneficiar a la célula de otra manera. La fotosíntesis y la respiración conducen a un aumento o disminución del pH proximal, respectivamente, con la fotosíntesis neta que conduce a la basificación perjudicial del agua a granel en densidades celulares más altas . Únicamente para cocolitofóridos, el H+ derivado de la calcificación podría contrarrestar esta basificación, manteniendo potencialmente un pH más estable alrededor de la célula a través de una cuidadosa modulación de la relación entre la síntesis de carbono inorgánico particulado (PIC) y carbono orgánico particulado (POC).

Tenemos evidencia experimental de que el crecimiento a un pH estable es beneficioso para el crecimiento del fitoplancton, incluso para Emiliania , y tenemos un modelo dinámico que explica la dinámica acoplada de la biología y la química durante el crecimiento en esos experimentos . Aquí operamos ese sistema modelo para considerar los efectos que la calcificación tiene en el pH y comparar esos resultados (en términos de la relación de producción de partículas inorgánicas a carbono orgánico; PIC : POCprod) con los datos de la literatura para la relación celular (PIC : POCcell). Planteamos la hipótesis de que la modulación apropiada entre la calcificación y la fotosíntesis proporciona un mecanismo único a través del cual los cocolitofóridos pueden bioingenierar su entorno, proporcionando un pH proximal estable para optimizar las condiciones de crecimiento de las células individuales durante la producción primaria mejorada.

Material y métodos

Se realizaron simulaciones del crecimiento de un fitoplancton calcificante de 5 µm de diámetro, denominado nominalmente Emiliania en adelante. El modelo proporciona una variable estequiométrica (es decir, C: N: P : Chl) descripción del crecimiento del fitoplancton, incluidas las limitaciones por disponibilidad de recursos (CO2, nitrato, amonio, fosfato, luz). La tasa de crecimiento específica máxima utilizada para las simulaciones predeterminadas fue de 1 d−1; este valor está en consonancia con las expectativas de Emiliania . El modelo se ejecutó dentro de una descripción del entorno físico-químico que incluía una contabilidad completa de los cambios en la química de carbonatos y con la fotosíntesis (incluida la asimilación de nutrientes), la respiración, la calcificación, el intercambio de gases en la superficie aire–mar y también en la interfaz entre la zona fótica de la capa mixta y el agua más profunda. Se simuló el crecimiento en varios escenarios de columna de agua, similares a los utilizados anteriormente; se proporcionó luz de superficie a 1000 µmol m−2 s−1 en un ciclo de 12 L : 12 D, y se suministraron nutrientes a un nitrato (N) de 16 µM y fosfato (P) de 1 µM por defecto.

Las simulaciones se realizaron en diferentes condiciones, asumiendo una proporción fija de bioproducción de partículas inorgánicas C (cocolitos) y C orgánico (biomasa). En lo sucesivo, la proporción de masa de estas producciones se conoce como PIC : POCprod. Se simuló la producción de PIC para que ocurriera simultáneamente con la fijación C. El crecimiento de floración de algas se simuló durante 20 días, o para las simulaciones de crecimiento lento y alto contenido de nutrientes, 40 días; al final, la población había entrado en la fase de meseta de crecimiento limitado por nutrientes. El valor inicial fue un valor de equilibrio con el pCO2 atmosférico aplicado a una salinidad de 35 y a 16 ° C. Se asumió, en simulaciones que comenzaban con diferentes valores iniciales de pCO2, que el fitoplancton se adaptaba a las condiciones prevalecientes y, por lo tanto, que las tasas de crecimiento en cepas adaptadas serían las mismas. Esto es consistente con la evidencia empírica . No se asumió ningún efecto del pH variable sobre la tasa de crecimiento (CF, ) porque el objetivo aquí era determinar el valor de PIC : POCprod que mantenía el pH externo cerca de un valor constante (y por lo tanto se asumió un valor óptimo).

Los cambios en el agua de mar (es decir, el pH) durante el desarrollo de la floración reflejan principalmente flujos físicos de CO2 e iones de carbonato, junto con tasas de producción primaria y respiración. Dependiendo de PIC: POCprod exhibido por Emiliania, este cambio neto conduce a una basificación (aumento de pH) o una acidificación (caída de pH). Para fines de visualización, los extremos de variación en la concentración de iones H+ durante el período de crecimiento simulado se han normalizado a la inicial utilizada para esa simulación. Esta variación se expresa como un % δH+. Desviaciones en PIC alto : Los POCprod están asociados con la acidificación, y las desviaciones con PIC bajo : POCprod están asociadas con la basificación; un fitoplancter no calcificante (PIC : POCprod = 0) generaría niveles máximos de basificación.

Se ofrecen más detalles en el material complementario electrónico.

Resultados

A través de simulaciones, exploramos cómo el equilibrio entre las tasas de fotosíntesis y calcificación influye en el pH alrededor de los cocolitofóridos. Determinamos PIC : Valores de POCprod que mantienen el pH constante más de cerca, sea cual sea el pH inicial, suponiendo que (i) el crecimiento se maximice en un entorno de pH fijo y (ii) Emiliania evolucionaría para maximizar el crecimiento en el pCO2 aplicado . PIC óptimo: POCprod se define como aquel que produce el cambio más bajo en (es decir, 0 δH+) durante eventos de floración simulados.

La Figura 1 presenta gráficas de δH + contra pCO2 atmosférico y PIC: POCprod. A medida que aumenta la pCO2 (es decir, de escenarios preindustriales a futuros de pCO2), el PIC óptimo : POCprod disminuye de 1,5 a 200 ppm de pCO2 a 1,05 a 1000 ppm. Mantener un PIC alto: POCprod se vuelve cada vez más perjudicial con pCO2 alto. La desviación absoluta fue mayor en pCO2 alto (condiciones de AA), ya que el pH inicial y la capacidad de amortiguación del agua de mar es menor; en AA, el PIC : POCprod óptimo se reduce significativamente y se puede esperar una selección contra PIC : POCprod alto. La situación es similar con Emiliania de tasa de crecimiento alta y baja (figura 1a versus b), pero debido a que el pH del agua de mar refleja tanto el consumo de CO2 como el intercambio de gases atmosféricos, se espera que las presiones selectivas para optimizar PIC : POCprod disminuyan en los sistemas de crecimiento más lento.

La Figura 2 presenta gráficas comparativas de simulaciones a 400 ppm de pCO2 (atmósfera existente) con diferentes cargas de nutrientes o condiciones físicas, e incluye el valor de δH+ para floraciones de un fitoplancton con potencial de calcificación cero (PIC : POCprod = 0). Las cargas de nutrientes más altas impulsan desviaciones más fuertes y un poco más altas optimal PIC: POCprod. El crecimiento con amonio (que promueve la acidificación) conduce a un PIC óptimo más bajo : POCprod y un δH+ más alto en PIC alto : POCprod (figura 2a). Las condiciones de calma, que minimizan el intercambio de CO2 aire–mar, son propicias para una mayor basificación durante la fotosíntesis e impulsan un PIC óptimo más alto: POCprod (figura 2b). Las condiciones de agua más frías (con la velocidad de viento predeterminada) están asociadas con cambios en la química de carbonatos y los tipos de cambio de gases que reducen el PIC : POCprod óptimo. El crecimiento lento (consistente con la figura 1b) aplana la curva de respuesta y también baja ligeramente el PIC : POCprod óptimo (figura 2b). El crecimiento en capas mixtas profundas se asocia con tasas de cambio de gas de columna de agua más bajas, y también con tasas de crecimiento más bajas (debido a la atenuación de la luz); aquí el rango de δH+ se reduce y el PIC : POCprod óptimo también se eleva. Las capas mixtas menos profundas no solo acentúan δH+, bajan el PIC óptimo : POCprod, sino que también muestran δH+ muy alto cuando Emiliania crece con PIC alto : POCprod.

Discusión

El crecimiento del fitoplancton es óptimo a pH constante; la basificación y la acidificación son perjudiciales . La calcificación puede alterar radicalmente el medio ambiente, contrarrestando potencialmente la basificación impulsada por la fotosíntesis y también causando acidificación de las aguas proximales (y, por lo tanto, del agua a granel) si se modula inadecuadamente. La sensibilidad de E. huxleyi a la disminución del pH del agua de mar se debe al aumento , en lugar de cambios, de otros parámetros del sistema de carbonatos . Esto puede estar relacionado con sus mecanismos inusuales de homeostasis del pH, ya que el flujo de H+ a través de canales H+ controlados por voltaje en la membrana plasmática es menos efectivo a un pH más bajo del agua de mar . El crecimiento de cocolitóforos también se inhibe a un pH > 8,6 . Los costos energéticos asociados con la calcificación como mecanismo para estabilizar el pH externo, como se requiere a través de nuestra hipótesis, versus el costo de la homeostasis del pH a través del bombeo H+ claramente justifican la investigación.

¿Emiliania bioingeniería su pH externo para optimizar el crecimiento? Cabe señalar que se espera que PIC : POCcell sea más bajo que PIC: POCprod, según lo informado por el modelo, ya que los cocolitos pueden separarse de las células. Por lo tanto, las comparaciones entre estos coeficientes deben referirse a las tendencias. Teniendo esto en cuenta, parece ser más que coincidencia que el PIC óptimo : POCprod indicado por nuestras simulaciones se alinea con las mediciones experimentales de PIC: POCcell que varían con los parámetros del sistema de carbonatos . PIC: POCcell de E. huxleyi disminuye de 1,0 a 0,3 con el aumento de la pCO2; un metanálisis muestra que esta tendencia es consistente en una amplia gama de cepas y condiciones experimentales y con otras especies calcificadoras . A un pH alto > 8,5, podríamos esperar que PIC : POCprod aumente aún más para lograr una disminución del pH. Sin embargo, PIC: POCcell de células de Coccolithus pelagicus a un pH > 8,5 es inferior a 1; una disminución concomitante de la tasa de crecimiento con un pH elevado puede indicar una incapacidad para mantener altas tasas de calcificación en esta especie .

La situación más probable en la que los cocolitóforos pueden actuar para modificar su entorno es durante un alto crecimiento a una alta densidad celular, durante las floraciones. A nivel mundial, E. huxleyi es actualmente la especie formadora de floración más abundante, con densidades de floración naturales que varían de 1 a 30 × 106 células l−1 en ambientes costeros y de mar abierto . Nuestras simulaciones predeterminadas describen un tamaño de floración máximo repleto de nutrientes de 80 × 106 células l−1 (consulte el material suplementario electrónico), pero en ausencia de calcificación (PIC : POCprod = 0), se observan desviaciones significativas en el pH del agua de mar a granel a densidades celulares en línea con las floraciones naturales (20-40 × 106 células l−1). Por lo tanto, parece bastante factible que la calcificación en la naturaleza ofrezca una ventaja selectiva al mantener un pH ambiental más favorable para el crecimiento.

Producción primaria a un PIC alto : POCprod es potencialmente peligroso, debido al riesgo de acidificación del agua de mar. Por lo tanto, se puede esperar una modulación cuidadosa de la calcificación, y de hecho Emiliania (y otros fitoplancton calcificantes) tienen margen para una regulación fina a través de la internalización del proceso de calcificación . La regulación estrecha de la calcificación es particularmente importante en suspensiones densas; mientras que la basificación es más alta en tales condiciones y, por lo tanto, se puede esperar que un PIC : POCprod alto sea una ventaja, la reducción colectiva de DIC por fotosíntesis y calcificación reduce la capacidad de amortiguación del agua de mar. En tales condiciones, la estabilidad del pH del agua de mar se debilita y la acidificación debido al aumento de la respiración del sistema en el pico de una floración podría llevar a un colapso repentino de la población. Por lo tanto, iniciar todo este proceso de crecimiento de floración en aguas acidificadas (con OA, con pCO2 alto) supone un mayor riesgo de acidificación adicional para los calcificadores altos.

Independientemente de si los cocolitofóridos como Emiliania evolucionaron la calcificación para bioingenierar su entorno para estabilizar el pH durante el crecimiento, estabilizar el pH proximal a la célula es claramente ventajoso . Las simulaciones de crecimiento con calcificación cero (PIC : POCprod = 0; figura 2) demuestran el alcance de la compensación de la basificación que ofrece la calcificación y, posteriormente, que la calcificación tiene un claro potencial de ser ventajosa en floraciones dominadas esencialmente por células calcificadoras. El crecimiento en floraciones mixtas, con especies no calcificantes concurrentes, aún sería ventajoso para el cocolitofórido si las especies no calcificantes estuvieran en desventaja por el crecimiento a un pH fijo. Esto es posible si el calcificador no se adaptó para crecer mejor al pH elevado más típico de las condiciones durante la basificación que acompaña el crecimiento normal del fitoplancton .

Las simulaciones demuestran que, en escenarios de AA, es de esperar la selección para el crecimiento de cocolitofóridos con PIC : POCprod más bajo (como una combinación del PIC : POCprod óptimo para δH + bajo, y también evitando el riesgo de δH + alto en PIC alto : POCprod), y que las proporciones óptimas serán más bajas de nuevo en aguas frías (figura 2b), donde el amonio apoya el crecimiento (figura 2a) y también en capas mixtas poco profundas (figura 2c). Junto con una disminución en el PIC : POCprod óptimo, nuestros resultados sugieren que la calcificación en cocolitofóridos disminuirá significativamente en el océano futuro más ácido en aproximadamente un 25% a medida que la pCO2 atmosférica supere las 750 ppm. En floraciones grandes, la eliminación del recurso para la fotosíntesis, a través de la calcificación, también es perjudicial para la estabilidad del pH. En consecuencia, podemos esperar que los cocolitofóridos se adapten a los cambios en las condiciones ambientales que afectan a la estabilidad del pH al alterar su PIC : POCprod. Para los modelos de cambio climático, especialmente en escalas de tiempo paleológicas, puede ser posible simular cambios en las tasas de calcificación haciendo referencia al PIC óptimo : POCprod. Sin embargo, es importante señalar que el proceso de calcificación en escalas biogeoquímicas es una función tanto del éxito de los organismos en la formación de grandes floraciones (vinculadas a cargas de nutrientes, luz, pastoreo y oceanografía físico-química) como de la calcificación de los organismos individuales. Por lo tanto, las implicaciones del evento de bioingeniería propuesto para organismos distintos de los cocolitofóridos también son importantes.

Accesibilidad a los datos

El código modelo está disponible y se describe en el material complementario electrónico (y las referencias citadas en él); el código también se puede obtener en la forma utilizada para este trabajo (es decir, como un archivo Constructor de Powersim) del autor para correspondencia.

Contribuciones de los autores

K. J. F. construyó y operó el modelo según una idea original de K. J. F. y D. R. C. Todos los autores contribuyeron al establecimiento y prueba de hipótesis, y a la redacción del manuscrito.

Intereses en conflicto

Declaramos que no tenemos intereses en conflicto.

Financiación

Este trabajo fue apoyado por los financiadores del Reino Unido NERC, Defra y DECC a través de subvenciones NE / F003455 / 1, NE/H01750X/1 y NE/J021954/1 a KJF, D.Notas a pie de página de R. C. y G. W.