Después de su trabajo con motores V8, Ader se dedicó al problema del vuelo mecánico y hasta el final de su vida dedicó mucho tiempo y dinero a esto. Utilizando los estudios de Louis Pierre Mouillard (1834-1897) sobre el vuelo de las aves, construyó su primera máquina voladora en 1886, la Ader Éole. Era un diseño similar a un murciélago operado por una máquina de vapor ligera de su propia invención, con 4 cilindros con una potencia nominal de 20 hp (15 kW), que impulsaba una hélice de cuatro palas. El motor pesaba 51 kg (112 lb). Las alas tenían una luz de 14 m (46 pies). El peso total era de 300 kg (660 lb). El 9 de octubre de 1890, Ader intentó volar el Éole. Los historiadores de la aviación dan crédito a este esfuerzo como un despegue con motor y un vuelo incontrolado con efecto en tierra de aproximadamente 50 m (160 pies) a una altura de aproximadamente 20 centímetros (8 pulgadas). Ader también reclamó el crédito por despegar en el Éole.
Ader comenzó la construcción de un segundo avión que llamó Avion II, también conocido como Zephyr o Éole II. La mayoría de las fuentes coinciden en que el trabajo en este avión nunca se completó, y fue abandonado en favor del Avion III. La afirmación posterior de Ader de que voló el Avion II en agosto de 1892 a una distancia de 100 m (330 pies) en Satory, cerca de París, nunca fue ampliamente aceptada.
El progreso de Ader atrajo el interés del ministro de guerra, Charles de Freycinet. Con el respaldo de la Oficina de Guerra Francesa, Ader desarrolló y construyó el Avion III. Se parecía a un enorme murciélago hecho de lino y madera, con una envergadura de 15 m (48 pies), equipado con dos hélices de tractor de cuatro palas, cada una propulsada por una máquina de vapor de 30 hp (22 kW). Usando una pista circular en Satory, Ader llevó a cabo pruebas de rodaje el 12 de octubre de 1897 y dos días más tarde intentó un vuelo. Después de un corto recorrido, la máquina fue atrapada por una ráfaga de viento, se salió de la pista y se detuvo. Después de esto, el ejército francés retiró su financiación, pero mantuvo los resultados en secreto. La comisión publicó en noviembre de 1910 los informes oficiales sobre los intentos de vuelos de Ader, afirmando que no tuvieron éxito.