The role of coccolithophore calcification in bioengineering their environment

Einleitung

Biogen abgelagerter Kalkstein ist ein Merkmal der Geologie der Erde und stellt ein Reservoir für C bereit, das formal als atmosphärisches CO2 existierte . Ein Großteil des Kalksteins stammt aus der Aktivität von Coccolithophiden, einer kosmopolitischen und ökologisch wichtigen Gruppe von Phytoplankton , die sich durch ihre Fähigkeit zur Synthese von Coccolithen aus Calciumcarbonat (CaCO3) auszeichnet. Die Coccolith-Produktion trägt wesentlich zu den globalen biogeochemischen Kreisläufen bei und erhöht die C-Exportraten in die Tiefsee, indem sie Meerespartikeln, die Coccolithophoriden enthalten, Ballast zuführt . Trotz dieser Bedeutung bleiben die Funktionen der Coccolith-Produktion für die Organismen selbst unklar; zu den Vorschlägen gehörten der Schutz vor Grasern, die Modulation der Sinkraten und die Regulierung des einfallenden Lichts . Obwohl die Rollen arten- und umweltspezifisch sein können , fehlen eindeutige Beweise für eine dieser Funktionen . Hier präsentieren wir Beweise für eine Rolle der Verkalkung bei der Kontrolle, oder Bioengineering, die pH-Umgebung, in der Coccolithophoriden leben. Während der Treiber für die Evolution des Organismus die Umgebung ist, die für diese Organismen von unmittelbarer Relevanz ist (hier zum Beispiel Wasser unmittelbar neben den Zellen und über Tage während des Blütenwachstums; ), die kumulativen Folgen der Coccolithophoridenaktivität hatten große Auswirkungen auf planetare und geologische Skalen .

Alle Organismen verändern ihre Umwelt, meist zu ihrem Nachteil, indem sie Ressourcen entfernen und Abfälle freisetzen. In marinen Ökosystemen entfernt photosynthetisches Phytoplankton CO2 und Nährstoffe, um ihr Wachstum zu unterstützen, wodurch die Carbonatchemie verändert und der pH-Wert des Meerwassers erhöht wird. Diese Basifizierung ist schädlich für das Phytoplanktonwachstum; Ein stabiler pH-Wert ist besser . Die mit dem CO2-Abbau einhergehende Basifizierung ist bei hohen Primärproduktionsraten am ausgeprägtesten. Selbst bei niedrigen Zelldichten kann die CO2-Aufnahme jedoch den pH-Wert in der Mikroumgebung um größere Phytoplanktonzellen und Aggregate kleinerer Zellen beeinflussen . Folglich muss Phytoplankton Veränderungen des äußeren pH-Wertes aufgrund physiologischer Prozesse tolerieren, während ein für das Wachstum günstiger innerer pH-Bereich aufrechterhalten werden muss.

Verkalkung tritt intrazellulär in Coccolithophoriden auf und reife Coccolithen werden sezerniert, wodurch eine Coccosphere gebildet wird, von der sich Coccolithen ablösen können . Ein entscheidendes Merkmal der Coccolith-Produktion ist, dass die Ausfällung von CaCO3 zur H + -Produktion führt. Folglich wurde eine direkte Rolle bei der C-Akquisition vorgeschlagen, wobei von Verkalkung abgeleitetes H + die Umwandlung von Bicarbonat in CO erleichtert 2 für die C-Fixierung . Die Modulation der Verkalkung in der Coccolithophorid Emiliania huxleyi Durch Manipulation von Meerwasser hat jedoch wenig Einfluss auf die photosynthetische C-Fixierung oder das Wachstum . Verkalkung wirkt auch nicht als C-Konzentrationsmechanismus in E. huxleyi unter C-begrenzenden Bedingungen . Folglich scheint es unwahrscheinlich, dass Verkalkung und photosynthetische Kohlenstoffaufnahme direkt miteinander in Verbindung stehen. Die H + -Produktion durch Verkalkung könnte der Zelle jedoch auf andere Weise zugute kommen. Photosynthese und Atmung führen zu einer Erhöhung bzw. Abnahme des proximalen pH-Wertes, wobei die Netto-Photosynthese bei höheren Zelldichten zu einer schädlichen Basifizierung des Schüttwassers führt . Einzigartig für Coccolithophoriden, Verkalkung abgeleitete H + könnte diese Basifizierung entgegenzuwirken, möglicherweise Aufrechterhaltung einer stabileren pH-Wert um die Zelle durch sorgfältige Modulation des Verhältnisses zwischen partikulären anorganischen Kohlenstoff (PIC) und partikulären organischen Kohlenstoff (POC) Synthese.

Wir haben experimentelle Beweise dafür, dass Wachstum bei einem stabilen pH-Wert für das Phytoplanktonwachstum von Vorteil ist, auch für Emiliania , und wir haben ein dynamisches Modell, das die gekoppelte Dynamik von Biologie und Chemie während des Wachstums in diesen Experimenten erklärt . Hier betreiben wir dieses Modellsystem, um die Auswirkungen der Verkalkung auf den pH-Wert zu berücksichtigen und diese Ergebnisse (in Bezug auf das Produktionsverhältnis von partikulärem anorganischem zu organischem Kohlenstoff; PIC: POCprod) mit den Literaturdaten für das Zellverhältnis (PIC: POCcell) zu vergleichen. Wir nehmen an, dass eine angemessene Modulation zwischen Verkalkung und Photosynthese auf einzigartige Weise einen Mechanismus bietet, durch den Coccolithophoriden ihre Umgebung biotechnologisch verändern können, Bereitstellung eines stabilen proximalen pH-Werts zur Optimierung der Wachstumsbedingungen für einzelne Zellen während einer verbesserten Primärproduktion.

Material und Methoden

Es wurden Simulationen des Wachstums eines kalzifizierenden Phytoplanktons mit einem Durchmesser von 5 µm durchgeführt, das im Folgenden nominell als Emiliania bezeichnet wird. Das Modell liefert eine variable stöchiometrische (dh C: N: P : Chl) Beschreibung des Phytoplanktonwachstums, einschließlich Einschränkungen durch Ressourcenverfügbarkeit (CO2, Nitrat, Ammonium, Phosphat, Licht). Die maximale spezifische Wachstumsrate, die für die Standardsimulationen verwendet wurde, betrug 1 d−1; Dieser Wert entspricht den Erwartungen für Emiliania . Das Modell wurde im Rahmen einer Beschreibung der physikalisch-chemischen Umgebung durchgeführt, die eine vollständige Berücksichtigung der Veränderungen in der Carbonatchemie und mit Photosynthese (einschließlich Nährstoffaufnahme), Atmung, Verkalkung, Gasaustausch an der Luft–Meer-Oberfläche und auch an der Grenzfläche zwischen der gemischten Schicht umfasste photische Zone und das tiefere Wasser. Das Wachstum wurde in verschiedenen Wassersäulenszenarien simuliert, ähnlich wie zuvor verwendet ; Oberflächenlicht wurde bei 1000 µmol m−2 s−1 in einem 12 L: 12 D-Zyklus bereitgestellt, und Nährstoffe wurden standardmäßig mit 16 µM Nitrat (N) und 1 µM Phosphat (P) zugeführt.

Simulationen wurden unter verschiedenen Bedingungen durchgeführt, wobei ein festes Verhältnis der Bioproduktion von partikulärem anorganischem C (Coccolithen) und organischem C (Biomasse) angenommen wurde. Im Folgenden wird das Massenverhältnis dieser Produktionen als PIC: POCprod bezeichnet. Die PIC-Produktion wurde simuliert, um gleichzeitig mit der C-Fixierung aufzutreten. Das Algenblütenwachstum wurde über simuliert 20 d., oder für das langsame Wachstum und Simulationen mit hohem Nährstoffgehalt, 40 d.; Am Ende war die Population in die Plateauphase des nährstoffbegrenzten Wachstums eingetreten. Die Initiale war ein Gleichgewichtswert mit dem angelegten atmosphärischen pCO2 bei einem Salzgehalt von 35 und bei 16 ° C. In Simulationen, die mit unterschiedlichen Anfangswerten von pCO2 begannen, wurde angenommen, dass sich das Phytoplankton an die vorherrschenden Bedingungen anpasst und daher die Wachstumsraten in angepassten Stämmen gleich wären. Dies steht im Einklang mit empirischen Erkenntnissen . Es wurde kein Effekt eines variablen pH-Wertes auf die Wachstumsrate angenommen (vgl. ), da hier der Wert von PIC: POCprod bestimmt werden sollte, der den externen pH-Wert nahe an einem konstanten (und daher angenommenen optimalen) Wert aufrechterhielt.

Veränderungen im Meerwasser (d. h. pH-Wert) während der Blütenentwicklung spiegeln hauptsächlich physikalische Flüsse von CO2 und Carbonationen zusammen mit Raten der Primärproduktion und Atmung wider. Je nach PIC : POCprod von Emiliania führt diese Nettoveränderung zu einer Basifizierung (pH-Anstieg) oder einer Versauerung (pH-Abfall). Zu Anzeigezwecken wurden die Extreme der Variation der H + -Ionenkonzentration über die simulierte Wachstumsperiode auf die für diese Simulation verwendete initiale normalisiert. Diese Variation wird als % δH+ ausgedrückt. Abweichungen bei hohen Temperaturen : POCprod sind mit Versauerung verbunden, und Abweichungen bei niedrigem PIC : POCprod sind mit Basifizierung verbunden; Ein nicht verkalkender Phytoplankter (d. H. PIC : POCprod = 0) würde maximale Basifizierungswerte erzeugen.

Weitere Details finden Sie im elektronischen Ergänzungsmaterial.

Ergebnisse

Durch Simulationen haben wir untersucht, wie das Gleichgewicht zwischen Photosynthese und Verkalkungsraten den pH-Wert um Coccolithophoriden beeinflusst. Wir haben bestimmt. : POCprod-Werte, die am ehesten einen konstanten pH-Wert beibehalten, was auch immer dieser Start-pH-Wert sein mag, vorausgesetzt, (i) das Wachstum wird in einer Umgebung mit festem pH-Wert maximiert und (ii) Emiliania würde sich entwickeln, um das Wachstum bei dem angewendeten pCO2 zu maximieren. Optimales PIC: POCprod ist somit definiert als das, was zu der geringsten Änderung (d. H. 0 δH +) während simulierter Bloom-Ereignisse führt.

Abbildung 1 zeigt Diagramme von δH+ gegen atmosphärisches pCO2 und PIC : POCprod. Mit zunehmendem pCO2 (d. H. Von vorindustriellen zu zukünftigen pCO2-Szenarien) sinkt der optimale PIC : POCprod von 1,5 bei 200 ppm pCO2 auf 1,05 bei 1000 ppm. Aufrechterhaltung eines hohen PIC : POCprod wird bei hohem pCO2 zunehmend schädlich. Die absolute Abweichung war bei hohem pCO2 (OA-Bedingungen) am größten, da der anfängliche pH-Wert und die Pufferkapazität des Meerwassers niedriger sind; Unter OA ist das optimale PIC : POCprod signifikant erniedrigt und eine Selektion gegen hohes PIC: POCprod ist zu erwarten. Die Situation ist ähnlich mit hohen und niedrigen Wachstumsrate Emiliania (Abbildung 1a versus b), sondern weil Meerwasser pH spiegelt sowohl den CO2-Verbrauch und atmosphärischen Gasaustausch, selektive Drücke PIC zu optimieren : POCprod werden voraussichtlich in langsamer wachsenden Systemen verringern.

Abbildung 2 zeigt vergleichende Diagramme von Simulationen bei 400 ppm pCO2 (vorhandene Atmosphäre) mit unterschiedlichen Nährstoffbelastungen oder physikalischen Bedingungen und enthält den Wert von δH + für Blüten eines Phytoplanktons mit Null-Verkalkungspotential (d. h. PIC: POCprod = 0). Höhere Nährstoffbelastungen führen zu stärkeren Abweichungen und etwas höheren optimalen PIC : POCprod. Das Wachstum mit Ammonium (das die Versauerung fördert) führt zu einem niedrigeren optimalen PIC : POCprod und einem höheren δH + bei hohem PIC: POCprod (Abbildung 2a). Ruhige Bedingungen, die den CO2–Austausch zwischen Luft und Meer minimieren, fördern eine stärkere Basifizierung während der Photosynthese und führen zu einem höheren optimalen PIC : POCprod (Abbildung 2b). Kältere Wasserbedingungen (mit der Standardwindgeschwindigkeit) sind mit Änderungen der Carbonatchemie und der Gaswechselraten verbunden, die das optimale PIC senken : POCprod. Langsames Wachstum (im Einklang mit Abbildung 1b) glättet die Antwortkurve und senkt auch leicht die optimale PIC : POCprod (Abbildung 2b). Das Wachstum in tiefen Mischschichten ist mit niedrigeren Gasaustauschraten der Wassersäule und auch mit niedrigeren Wachstumsraten (aufgrund der Lichtdämpfung) verbunden; hier sind die Bereiche von δH + erniedrigt und das optimale PIC : POCprod ist ebenfalls erhöht. Flachere Mischschichten betonen nicht nur δH+, senken das optimale PIC : POCprod, sondern zeigen auch sehr hohes δH+, wenn Emiliania mit hohem PIC : POCprod wächst.

Diskussion

Phytoplanktonwachstum ist bei konstantem pH-Wert optimal; Basifizierung und Versauerung sind schädlich . Verkalkung kann die Umwelt radikal verändern, möglicherweise der photosynthesegetriebenen Basifizierung entgegenwirken und bei unzureichender Modulation auch eine Versauerung des proximalen Wassers (und damit des Hauptwassers) verursachen. Die Empfindlichkeit von E. huxleyi gegenüber einem verringerten pH-Wert des Meerwassers ist eher auf die Zunahme als auf Änderungen anderer Parameter des Carbonatsystems zurückzuführen . Dies könnte mit ihren ungewöhnlichen Mechanismen der pH-Homöostase zusammenhängen, da der H + -Efflux über spannungsgesteuerte H + -Kanäle in der Plasmamembran bei niedrigerem Meerwasser-pH-Wert weniger wirksam ist . Das Wachstum von Coccolithophoren wird auch bei pH > 8,6 gehemmt. Die Energiekosten, die mit der Verkalkung als Mechanismus zur Stabilisierung des externen pH-Werts verbunden sind, wie durch unsere Hypothese erforderlich, im Vergleich zu den Kosten der pH-Homöostase durch H + -Pumpen rechtfertigen eindeutig eine Untersuchung.

Verwendet Emiliania bioengineer seinen externen pH-Wert, um das Wachstum zu optimieren? Es ist zu beachten, dass PIC : POCcell voraussichtlich niedriger ist als PIC : POCprod, wie vom Modell berichtet, da sich Coccolithen von den Zellen lösen können. Vergleiche zwischen diesen Verhältnissen müssen sich daher auf Trends beziehen. Unter Berücksichtigung dessen, Es scheint mehr als zufällig zu sein, dass das optimale BILD : POCprod, das durch unsere Simulationen angezeigt wird, stimmt mit experimentellen Messungen von PIC : POCcell überein, die mit den Systemparametern variieren. PIC : Die POCcell von E. huxleyi nimmt mit zunehmendem pCO2 von 1,0 auf 0,3 ab; Eine Metaanalyse zeigt, dass dieser Trend bei einer Vielzahl von Stämmen und Versuchsbedingungen sowie bei anderen verkalkenden Spezies konsistent ist . Bei einem hohen pH-Wert > 8,5 können wir erwarten, dass PIC: POCprod weiter ansteigt, um den pH-Wert zu senken. PIC: POCcell von Coccolithus pelagicus-Zellen bei pH > 8,5 ist jedoch kleiner als 1; eine gleichzeitige Abnahme der Wachstumsrate mit erhöhtem pH-Wert kann auf die Unfähigkeit hinweisen, bei dieser Spezies hohe Verkalkungsraten aufrechtzuerhalten .

Die wahrscheinlichste Situation, in der Coccolithophore ihre Umgebung verändern können, ist während eines hohen Wachstums bei hoher Zelldichte während der Blüte. Weltweit ist E. huxleyi derzeit die am häufigsten vorkommende blütenbildende Art mit natürlichen Blütendichten von 1 bis 30 × 106 Zellen l-1 in offenen Ozean- und Küstenumgebungen . Unsere Standardsimulationen beschreiben eine maximale nährstoffreiche Blütengröße von 80 × 106 Zellen l−1 (siehe elektronisches Ergänzungsmaterial), aber in Abwesenheit von Verkalkung (d. h. PIC: POCprod = 0), Signifikante Abweichungen im Meerwasser−pH-Wert sind bei Zelldichten im Einklang mit natürlichen Blüten (20-40 × 106 Zellen l-1) offensichtlich. Es erscheint daher durchaus möglich, dass die Verkalkung in der Natur einen selektiven Vorteil bietet, indem sie einen für das Wachstum günstigeren Umwelt-pH-Wert aufrechterhält.

Primärproduktion auf hohem Niveau : POCprod ist aufgrund der Gefahr der Versauerung des Meerwassers potenziell gefährlich. Eine sorgfältige Modulation der Verkalkung ist daher zu erwarten, und in der Tat haben Emiliania (und anderes verkalkendes Phytoplankton) Spielraum für eine Feinregulierung durch Internalisierung des Verkalkungsprozesses . Eine enge Regulierung der Verkalkung ist besonders wichtig in dichten Suspensionen; Während die Basifizierung unter solchen Bedingungen am höchsten ist und daher ein hohes PIC : POCprod von Vorteil sein kann, senkt der kollektive Abbau von DIC sowohl durch Photosynthese als auch durch Verkalkung die Pufferkapazität des Meerwassers. Unter solchen Bedingungen wird die pH-Stabilität des Meerwassers geschwächt und die Versauerung aufgrund der zunehmenden Systematmung auf dem Höhepunkt einer Blüte könnte zu einem plötzlichen Zusammenbruch der Population führen. Das Starten dieses gesamten Blütenwachstumsprozesses in angesäuerten Gewässern (mit OA, bei hohem pCO2) birgt daher ein größeres Risiko einer weiteren Versauerung für hohe Verkalker.

Unabhängig davon, ob Coccolithophoriden wie Emiliania eine Verkalkung entwickelt haben oder nicht, um ihre Umgebung zu bioengineeren, um den pH-Wert während des Wachstums zu stabilisieren, ist die Stabilisierung des pH-Wertes proximal zur Zelle eindeutig vorteilhaft . Simulationen für Wachstum ohne Verkalkung (PIC: POCprod = 0; Abbildung 2) zeigen den Umfang der Kompensation für die Basifizierung durch Verkalkung und anschließend, dass die Verkalkung ein klares Potenzial hat, in Blüten, die im Wesentlichen von verkalkenden Zellen dominiert werden, vorteilhaft zu sein. Das Wachstum in gemischten Blüten mit gleichzeitig auftretenden nicht verkalkenden Arten wäre für den Coccolithophoriden immer noch vorteilhaft, wenn die nicht verkalkenden Arten durch das Wachstum bei festem pH-Wert benachteiligt würden. Dies ist möglich, wenn der Nicht-Verkalker so angepasst wurde, dass er am besten bei dem erhöhten pH-Wert wächst, der für die Bedingungen während der Basifizierung typisch ist, die mit dem normalen Phytoplanktonwachstum einhergehen .

Simulationen zeigen, dass unter OA-Szenarien eine Selektion für das Wachstum von Coccolithophoriden mit niedrigerem PIC : POCprod zu erwarten ist (als Kombination des optimalen PIC : POCprod für niedriges δH + und auch die Vermeidung des Risikos von hohem δH + bei hohem PIC : POCprod), und dass die optimalen Verhältnisse in kalten Gewässern (Abbildung 2b), wo Ammonium das Wachstum unterstützt (Abbildung 2a) und auch in flachen Mischschichten (Abbildung 2c) wieder niedriger sein werden. Zusammen mit einer Abnahme des optimalen PIC : POCprod deuten unsere Ergebnisse darauf hin, dass die Verkalkung in Coccolithophoriden im saureren zukünftigen Ozean um etwa 25% signifikant abnehmen wird, wenn das atmosphärische pCO2 750 ppm überschreitet. In großen Blüten wirkt sich die Entfernung der Ressource für die Photosynthese durch Verkalkung auch nachteilig auf die pH-Stabilität aus. Dementsprechend können wir erwarten, dass sich Coccolithophoriden an Änderungen der Umweltbedingungen anpassen, die sich auf die pH-Stabilität auswirken, indem sie ihr PIC : POCprod . Für Klimaänderungsmodelle, insbesondere über paläologische Zeitskalen, Es kann möglich sein, Änderungen der Verkalkungsraten unter Bezugnahme auf optimales PIC zu simulieren : POCprod. Es ist jedoch wichtig zu beachten, dass der Prozess der Verkalkung auf biogeochemischen Skalen sowohl vom Erfolg der Organismen bei der Bildung großer Blüten (in Verbindung mit Nährstoffbelastungen, Licht, Beweidung und physikalisch-chemischer Ozeanographie) als auch von der Verkalkung der einzelnen Organismen abhängt. Die Auswirkungen des vorgeschlagenen biotechnologischen Ereignisses auf andere Organismen als die Coccolithophoriden sind daher ebenfalls von Bedeutung.

Datenzugänglichkeit

Modellcode ist verfügbar und wie im elektronischen Ergänzungsmaterial (und darin zitierten Referenzen) beschrieben; code kann auch in der für diese Arbeit verwendeten Form (d. H. als Powersim-Konstruktordatei) vom entsprechenden Autor bezogen werden.

Beiträge der Autoren

K.J.F. konstruierte und betrieb das Modell nach einer ursprünglichen Idee von K.J.F. und D.R.C. Alle Autoren trugen zur Hypotheseneinstellung und -prüfung sowie zum Schreiben des Manuskripts bei.

Konkurrierende Interessen

Wir erklären, dass wir keine konkurrierenden Interessen haben.

Finanzierung

Diese Arbeit wurde von den britischen Geldgebern NERC, Defra und DECC durch die Zuschüsse NE/F003455/1, NE/H01750X/1 und NE/J021954/1 an K.J.F., D.R.C. und G.W.

Fußnoten