2 verspreiding van LPAIV onder wilde vogels
wilde watervogels uit de orden Anseriformes (voornamelijk eenden, ganzen en zwanen) en Charadriiformes (voornamelijk meeuwen, sterns en steltlopers) vormen het natuurlijke reservoir van IAV van de subtypes H1–16 en N1–9. Binnen de ordes waarin LPAIV het vaakst wordt gedetecteerd, bestaat er variatie tussen soorten in de frequentie waarin LPAIV wordt gedetecteerd. Hoewel niet volledig kan worden uitgesloten dat de steekproefbias een rol speelt, wordt LPAIV vaak geïsoleerd van leden van de onderfamilie Anatinae (dabbling-en duikeenden), in het bijzonder dabbling-eenden (Munster et al., 2007). Onder ploeterende eenden zijn de meeste virussen geïsoleerd uit de wilde eend (Anas platyrhynchos) (Munster et al., 2007; Nishiura et al., 2009; Wilcox et al., 2011). Vooral LPAIV van de subtypes H1–H12 zijn geïsoleerd uit wilde eenden in meerdere combinaties. Binnen de Orde van Charadriiformes zijn er ook familie-en soortspecifieke patronen aanwezig. LPAIV van verschillende subtypes zijn geïsoleerd uit meerdere soorten van de families Scolopacidae, Charadriidae, Laridae en Alcidae, waarbij leden van de familie van Laridae (meeuwen, sterns en skimmers) meestal positief zijn voor LPAIV. Meeuwen zijn hoogstwaarschijnlijk het reservoir van LPAIV van de subtypes H13 en H16 (Arnal et al., 2015; Munster et al., 2007; Verhagen et al., 2014a). De diversiteit van lpaiv subtypes verschilt ook tussen jaren (Krauss et al., 2004; Sharp et al., 1993; Wilcox et al., 2011).
naast soorten van de orde Anseriformes en Charadriiformes, zijn IV ‘ s bij verschillende andere vogels ontdekt, zij het in relatief lage frequenties. De aanwezigheid van IAV in deze extra gastheren is hoogstwaarschijnlijk ten minste gedeeltelijk geassocieerd met overloop van virussen van vogels van de orden Anseriformes en Charadriiformes (Stallknecht en Brown, 2017).
naast soortspecifieke variatie in de prevalentie van lpaiv onder in het wild levende vogels, zijn er ook spatiotemporale verschillen in de prevalentie van LPAIV. Typisch varieert de virusprevalentie bij wilde eenden in Noord-Amerika en Europa van zeer laag in het voorjaar en de zomer tot hoog in de herfst (najaarstrek) en de winter (Hinshaw et al., 1985). Deze hoge prevalentie tijdens de najaarstrek is hoogstwaarschijnlijk het gevolg van de samenvoeging van grote aantallen jonge vogels vóór en tijdens de migratie die nog niet aan IVV zijn blootgesteld. Wanneer vogels naar het zuiden trekken, neemt de prevalentie van AIV snel af, zoals is aangetoond tijdens studies in het noordelijke deel van de VS, Europa en Azië, hoewel in delen van Noord-Europa de periode van hoge prevalentie tot het einde van de herfst voortduurt (Stallknecht en Shane, 1988; Wallensten et al., 2007). Naast de piek tijdens de herfsttrek, is er ook een piek, hoewel lager, tijdens de voorjaarstrek (Hanson et al., 2005; Wallensten et al., 2006). In andere regio ‘ s, zoals Afrika, Australië en Zuid-Amerika, zijn de temporele patronen in lpaiv prevalentie van eenden minder duidelijk (Gaidet, 2016; Gaidet et al., 2007, 2012; Mackenzie et al., 1984; Pereda et al., 2008). Hoewel er tussen de verschillende seizoenen geen grote temperatuurveranderingen zijn, is er een sterke seizoensgebonden neerslag en oppervlakte van wetlands in Afrika die in combinatie met langdurige en niet-gesynchroniseerde broedperiodes resulteert in verschillende patronen van de infectiedynamiek van LPAIV (Gaidet, 2016).
in verschillende studies is aangetoond dat infectie met een IAV, ten minste gedeeltelijk, immuniteit induceert bij wilde vogels (Costa et al., 2010; Jourdain et al., 2010; Latorre-Margalef et al., 2013; Tolf et al., 2013; Verhagen et al., 2015b). Infectie van eenden met een LPAIV resulteert in immuniteit tegen dezelfde lpaiv, maar ook tot op zekere hoogte tegen IAV van andere subtypes (heterosubtypische immuniteit) (Costa et al., 2010; Latorre-Margalef et al., 2013). Deze resultaten werden bevestigd door een ander onderzoek bij Canadese ganzen (Branta canadensis) (Berhane et al., 2014). Uit de resultaten van een experimenteel onderzoek met kokmeeuwen (Chroicocephalus ridibundus) waarbij h13n2-en H16N3-virussen werden gebruikt, bleek echter dat infectie na 1 jaar met het homologe virus leidde tot minder virusuitscheiding, maar infectie met het heterologe virus had geen invloed op de duur of het niveau van virusuitscheiding. In een andere studie over de leeftijdsstructuur van de immuunrespons op aviaire IAV in een vrijlevende mute swan (Cygnus olor) populatie (Abbotsbury, Verenigd Koninkrijk) voor en na een uitbraak van HPAIV H5N1 in 2008, werd aangetoond dat de breedte van de immuunrespons zich opstapelde met de leeftijd, wat erop wijst dat deze zwanen op lange termijn immuungeheugen kunnen ontwikkelen, maar het bleef onduidelijk of dit ook leidde tot verminderde infecties op oudere leeftijd (Hill et al., 2016).
lpaiv repliceert voornamelijk in het darmkanaal van eenden en overdracht van LPAIV onder in het wild levende vogels vindt dus voornamelijk via de fecale–orale route plaats. LPAIV wordt in hoge concentraties in uitwerpselen afgevoerd en het is aangetoond dat LPAIV in staat is om langdurig besmettelijk te blijven in water, afhankelijk van verschillende aspecten, zoals temperatuur, pH, zoutgehalte en het aantal cycli van vriestijden (Stallknecht en Brown, 2017). Daarom werd gesuggereerd dat transmissie via water een belangrijke rol zou kunnen spelen bij de overdracht van LPAIV onder watervogels. Dit werd bevestigd door wiskundige modellering die aantoonde dat indirecte overdracht van LPAIV binnen een omgevingsvirus reservoir een belangrijke rol kan spelen in de epidemiologie van LPAIV (Rohani et al., 2009). Omdat veel van de gastheersoorten van LPAIV lange afstanden vliegen tijdens de trek, konden wilde vogels LPAIV over grote afstanden vervoeren en tussen verschillende gastheren, populaties en continenten. Bovendien zouden trekvogels ook als lokale versterkers kunnen fungeren als immunologisch naïeve trekvogels op een bepaalde plaats aankomen waar een LPAIV circuleert onder residentiële vogels (Verhagen et al., 2014b). Hoewel trekvogels LPAIV over lange afstanden kunnen dragen, zijn er nog steeds twee belangrijke fylogenetische lijnen van LPAIV die geografisch gescheiden zijn: de Euraziatische en de Amerikaanse afkomst (Donis et al., 1989; Olsen et al., 2006; Yoon et al., 2014). Daarnaast is er bewijs voor een extra Zuidelijke Zuid-Amerikaanse afstamming (Pereda et al., 2008). Ondanks het feit dat een aantal soorten van zowel eenden als Wadvogels de Beringstraat regelmatig oversteken en er een uitwisseling van genen is tussen Euraziatische en Amerikaanse lpaiv-geslachten, is de persistentie van genen van lpaiv van de ene lijn binnen de andere beperkt. Crossover van genen is beschreven voor het Euraziatische H6 gen dat de Noord-Amerikaanse H6 (Bahl et al., 2009), en de introductie en persistentie van het H14 HA gen in Noord-Amerika (Fries et al., 2013; Ramey et al., 2014). Het werd ook gedemonstreerd door Pearce et al. (2009), die een fylogenetische en populatie genetische analyse van LPAIV die werden verzameld van de noordelijke pintail (Anas acuta), een soort die bekend is om te migreren tussen Noord-Amerika en Eurazië (Miller, 2006; Nicolai et al., 2005), aan beide zijden van de Pacific migratory flyway in Noord-Amerika. Analyse van genetische gegevens van LPAIV toonde aan dat Aziatische geslachtsvirussen circuleren onder Noordelijke pintails in Alaska, grenzend aan de Beringstraat, maar er was beperkt bewijs voor Aziatische LPAIV in overwinterende gebieden van noordelijke pintails in Californië, verder naar het zuiden (Pearce et al., 2009).Een belangrijke vraag over de rol van wilde watervogels als reservoir van LPAIV is of infectie klinische symptomen veroorzaakt. Hoewel oorspronkelijk werd aangenomen dat LPAIV zich zodanig heeft aangepast aan watervogels dat ze niet pathogeen zijn, is in diverse studies aangetoond dat lpaiv-infectie negatief gecorreleerd was met het lichaamsgewicht (zie Kuiken, 2013). Bovendien gaven resultaten van een recente studie door Hoye en collega ’s aan dat lpaiv infectie van Bewick’ s zwanen (Cygnus columbianus bewickii) kan hebben geresulteerd in indirecte effecten op individuele prestaties en rekrutering (Hoye et al., 2016). Echter, een causaal verband tussen infectie en verminderde migratie is in geen van deze studies aangetoond (voor beoordeling, Zie Kuiken, 2013). Naast de impact van lpaiv-infectie op het lichaamsgewicht en het migratiepatroon, werd ook verondersteld dat de conditie van het lichaam en de jaarlijkse migratie een impact kunnen hebben op de gevoeligheid voor lpaiv-infectie (Flint and Franson, 2009). Echter, in een studie uitgevoerd door Dannemiller en collega ‘ s met secundaire lpaiv infecties in wilde eenden, geen relatie tussen lichaamsconditie, infectie, en immunocompetentie werd gevonden (Dannemiller et al., 2017). Ook in een studie van Van Dijk en collega ‘ s bij wilde wilde eenden werden slechts zwakke associaties gevonden tussen infectie en uitscheiding van LPAIV en de lichaamsconditie en immuunstatus. Hoewel de precieze rol van infectie met LPAIV op de trekpatronen van wilde vogels nog niet is opgehelderd, ondersteunt het huidige bewijsmateriaal de hypothese dat wilde vogels voornamelijk asymptomatische dragers van LPAIV zijn.
de beschikbaarheid van nieuwe technieken voor de sequentie van virale genomen heeft de mogelijkheid om lpaiv-sequenties in tijd en ruimte te analyseren aanzienlijk vergroot, wat zeer interessante resultaten heeft opgeleverd. In verschillende studies is aangetoond dat als gevolg van de circulatie van meerdere subtypes op hetzelfde tijdstip, locatie en gastheerpopulatie, reassortimenten tussen verschillende LPAIV vaak voorkomen (Dugan et al., 2008; Macken et al., 2006; Olsen et al., 2015). Daarom is voorgesteld dat LPAIV bij wilde vogels tijdelijke genoomconstellaties vormen, die continu herschikken door middel van reassortment (Dugan et al., 2008; Olsen et al., 2015). Ondanks de continue uitwisseling van gensegmenten van LPAIV onder wilde vogels, is voor H4-en H6-virussen aangetoond dat hun evolutionaire snelheid significant lager is dan voor H5N1-virussen en een pluimveegeassocieerde afstamming van H6-influenza (Fourment and Holmes, 2015).