Il ruolo di coccolitofora calcificazione in bioingegneria loro ambiente

Introduzione

Biogenically depositato il calcare è una caratteristica della geologia della Terra, fornendo un serbatoio per C che formalmente è esistita in quanto la CO2 atmosferica . Gran parte del calcare proviene dall’attività dei coccolitofidi, un gruppo cosmopolita ed ecologicamente importante di fitoplancton , caratterizzato dalla loro capacità di sintetizzare coccoliti di carbonato di calcio (CaCO3). La produzione di coccoliti è un importante contributo ai cicli biogeochimici globali, migliorando i tassi di esportazione di C verso gli oceani profondi fornendo zavorra alle particelle marine che incorporano coccolitoforidi . Nonostante questo significato, le funzioni della produzione di coccoliti per gli organismi stessi rimangono poco chiare; i suggerimenti hanno incluso la protezione contro i grazers, la modulazione dei tassi di affondamento e la regolazione della luce incidente . Sebbene i ruoli possano essere specifici per specie e ambiente, mancano prove chiare a sostegno di una qualsiasi di queste funzioni . Qui presentiamo prove per un ruolo della calcificazione nel controllo, o bioingegneria, dell’ambiente pH abitato dai coccolitoforidi. Mentre il driver per l’evoluzione dell’organismo è l’ambiente di rilevanza immediata per quegli organismi (qui, per il pH, che sarebbe l’acqua immediatamente adiacente alle cellule e per periodi di giorni durante la crescita della fioritura; ), le conseguenze cumulative dell’attività coccolitoforide hanno avuto importanti impatti su scale planetarie e geologiche .

Tutti gli organismi modificano il loro ambiente, di solito a loro danno rimuovendo risorse e rilasciando rifiuti. Negli ecosistemi marini, il fitoplancton fotosintetico rimuove CO2 e sostanze nutritive per sostenere la loro crescita, modificando così la chimica dei carbonati e aumentando il pH dell’acqua di mare. Questa basificazione è deleteria per la crescita del fitoplancton; un pH stabile è migliore . La basificazione che accompagna il prelievo di CO2 è più pronunciata ad alti tassi di produzione primaria. Tuttavia, anche a basse densità cellulari, l’assorbimento di CO2 può influenzare il pH nel microambiente attorno a cellule di fitoplancton più grandi e aggregati di cellule più piccole . Di conseguenza, il fitoplancton deve tollerare variazioni del pH esterno derivanti da processi fisiologici, contro la necessità di mantenere un intervallo di pH interno favorevole alla crescita.

La calcificazione avviene intracellulare nei coccolitoforidi e i coccoliti maturi vengono secreti, formando una coccosfera da cui i coccoliti possono staccarsi . Una caratteristica cruciale della produzione di coccolith è che la precipitazione di CaCO3 provoca la produzione di H+. Di conseguenza, è stato proposto un ruolo diretto nell’acquisizione del C, con H+ derivato dalla calcificazione che facilita la conversione del bicarbonato in CO2 per la fissazione del C. Tuttavia, la modulazione della calcificazione nel coccolithorid Emiliania huxleyi mediante manipolazione dell’acqua di mare ha scarso effetto sulla fissazione o sulla crescita fotosintetica del C. La calcificazione inoltre non agisce come un meccanismo di concentrazione C in E. huxleyi in condizioni di limitazione C. Di conseguenza, sembra improbabile che la calcificazione e l’assorbimento fotosintetico del carbonio si colleghino direttamente. Tuttavia, la produzione di H + mediante calcificazione potrebbe avvantaggiare la cellula in un altro modo. La fotosintesi e la respirazione portano ad un aumento o diminuzione del pH prossimale, rispettivamente, con la fotosintesi netta che porta alla basificazione dannosa dell’acqua sfusa a densità cellulari più elevate . Unicamente per i coccolitoforidi, H + derivato dalla calcificazione potrebbe contrastare questa basificazione, mantenendo potenzialmente un pH più stabile intorno alla cellula attraverso un’attenta modulazione del rapporto tra la sintesi del carbonio inorganico particolato (PIC) e del carbonio organico particolato (POC).

Abbiamo prove sperimentali che la crescita a un pH stabile è di beneficio per la crescita del fitoplancton, anche per l’Emiliania , e abbiamo un modello dinamico che spiega le dinamiche accoppiate di biologia e chimica durante la crescita in quegli esperimenti . Qui operiamo quel sistema modello per considerare gli effetti che la calcificazione ha sul pH e confrontare tali risultati (in termini di rapporto di produzione di particolato inorganico al carbonio organico; PIC : POCprod) con i dati della letteratura per il rapporto cellulare (PIC : POCcell). Ipotizziamo che la modulazione appropriata tra calcificazione e fotosintesi fornisca in modo univoco un meccanismo attraverso il quale i coccolitoforidi possono bioingegnerizzare il loro ambiente, fornendo un pH prossimale stabile per ottimizzare le condizioni di crescita delle singole cellule durante una maggiore produzione primaria.

Materiale e metodi

Sono state eseguite simulazioni della crescita di un fitoplancton calcificante del diametro di 5 µm, nominalmente indicato come Emiliania di seguito. Il modello fornisce una variabile stechiometrica (cioè C: N: P : Chl) descrizione della crescita del fitoplancton, comprese le limitazioni per disponibilità di risorse (CO2, nitrato, ammonio, fosfato, luce). Il tasso di crescita specifico massimo utilizzato per le simulazioni predefinite è stato 1 d−1; questo valore è in linea con le aspettative per l’Emiliania . Il modello è stato eseguito all’interno di una descrizione dell’ambiente fisico-chimico che includeva una contabilità completa dei cambiamenti nella chimica dei carbonati e con la fotosintesi (inclusa l’assimilazione dei nutrienti), la respirazione, la calcificazione, lo scambio di gas sulla superficie aria–mare e anche all’interfaccia tra la zona fotica dello strato misto e l’acqua più profonda. La crescita è stata simulata in vari scenari di colonna d’acqua, simili a quelli usati in precedenza ; la luce superficiale è stata fornita a 1000 µmol m−2 s−1 in un ciclo 12 L : 12 D e le sostanze nutritive sono state fornite a un valore predefinito 16 µM nitrato (N) e 1 µM fosfato (P).

Le simulazioni sono state eseguite in condizioni diverse, assumendo un rapporto fisso di bioproduzione di particolato inorganico C (coccoliti) e organico C (biomassa). Di seguito, il rapporto di massa di queste produzioni è indicato come PIC: POCprod. La produzione di PIC è stata simulata in concomitanza con la fissazione C. La crescita della fioritura algale è stata simulata su 20 d, o per la crescita lenta e le simulazioni ad alto contenuto di nutrienti, 40 d; alla fine la popolazione era entrata nella fase di plateau di crescita limitata ai nutrienti. L’iniziale era un valore di equilibrio con il pCO2 atmosferico applicato a una salinità di 35 e a 16°C. È stato ipotizzato, in simulazioni a partire da diversi valori iniziali di pCO2, che il fitoplancton si adattasse alle condizioni prevalenti, e quindi che i tassi di crescita nei ceppi adattati sarebbero stati gli stessi. Questo è coerente con l’evidenza empirica . Non è stato ipotizzato alcun effetto del pH variabile sul tasso di crescita (CF, ) perché l’obiettivo qui era determinare il valore di PIC : POCprod che manteneva il pH esterno vicino a un valore costante (e quindi assunto ottimale).

I cambiamenti nell’acqua di mare (cioè pH) durante lo sviluppo della fioritura riflettono principalmente flussi fisici di CO2 e ioni carbonati insieme ai tassi di produzione primaria e respirazione. A seconda del PIC : POCprod esposto da Emiliania questo cambiamento netto porta ad una basificazione (aumento del pH) o un’acidificazione (caduta del pH). Per scopi di visualizzazione, gli estremi di variazione della concentrazione di ioni H + durante il periodo di crescita simulato sono stati normalizzati all’iniziale utilizzato per tale simulazione. Questa variazione è espressa come % δH+. Deviazioni in ad alta PIC : I POCprod sono associati all’acidificazione e le deviazioni a PIC basso: POCprod sono associate alla basificazione; un fitoplancter non calcificante (cioè PIC : POCprod = 0) genererebbe livelli massimi di basificazione.

Ulteriori dettagli sono forniti nel materiale supplementare elettronico.

Risultati

Attraverso simulazioni, abbiamo esplorato come l’equilibrio tra fotosintesi e tassi di calcificazione influenzi il pH intorno ai coccolitoforidi. Abbiamo determinato PIC : Valori di POCprod che hanno mantenuto il pH costante, qualunque sia il pH iniziale, supponendo che (i) la crescita sia massimizzata in un ambiente a pH fisso e (ii) l’Emiliania si evolverebbe per massimizzare la crescita al pCO2 applicato . PIC ottimale: POCprod è quindi definito come quello che si traduce nella variazione più bassa (cioè 0 δH+) durante gli eventi di fioritura simulati.

Figura 1 presenta trame di δH + contro pCO2 atmosferica e PIC: POCprod. Con l’aumentare del pCO2 (cioè dagli scenari preindustriali a quelli futuri), il PIC ottimale: POCprod diminuisce da 1,5 a 200 ppm pCO2 a 1,05 a 1000 ppm. Mantenere un PIC alto: POCprod diventa sempre più deleterio ad alta pCO2. La deviazione assoluta in è stata maggiore ad alta pCO2 (condizioni OA) poiché il pH iniziale e la capacità di buffering dell’acqua di mare sono inferiori; in OA, il PIC : POCprod ottimale è abbassato in modo significativo e si può prevedere una selezione rispetto a PIC : POCprod elevato. La situazione è simile con alto e basso tasso di crescita Emiliania (figura 1a versus b), ma poiché il pH dell’acqua di mare riflette sia il consumo di CO2 che lo scambio di gas atmosferico, le pressioni selettive per ottimizzare PIC : POCprod dovrebbero diminuire nei sistemi a crescita più lenta.

La figura 2 presenta diagrammi comparativi di simulazioni a 400 ppm di pCO2 (atmosfera esistente) con diversi carichi di nutrienti o condizioni fisiche e include il valore di δH+ per le fioriture di un fitoplancton con potenziale di calcificazione zero (cioè PIC : POCprod = 0). Carichi di nutrienti più elevati guidano deviazioni più forti e PIC ottimale leggermente superiore: POCprod. La crescita utilizzando ammonio (che promuove l’acidificazione) determina un PIC ottimale inferiore : POCprod e un δH+ superiore a PIC elevato : POCprod (figura 2a). Le condizioni di calma, riducendo al minimo lo scambio di CO2 aria–mare, favoriscono una maggiore basificazione durante la fotosintesi e determinano un PIC : POCprod ottimale (figura 2b). Le condizioni dell’acqua più fredda (con la velocità del vento predefinita) sono associate a cambiamenti nella chimica dei carbonati e nei tassi di cambio dei gas che abbassano PIC ottimale : POCprod. La crescita lenta (coerente con la figura 1b) appiattisce la curva di risposta e abbassa leggermente anche il PIC ottimale : POCprod (figura 2b). La crescita in strati misti profondi è associata a tassi di cambio del gas della colonna d’acqua più bassi e anche a tassi di crescita più bassi (dovuti all’attenuazione della luce); qui l’intervallo di δH+ viene abbassato e anche il PIC ottimale : POCprod è elevato. Strati misti meno profondi non solo accentuano δH+, abbassano il PIC ottimale: POCprod, ma mostrano anche δH+ molto alto quando l’Emiliania cresce con PIC alto : POCprod.

Discussione

La crescita del fitoplancton è ottimale a pH costante; la basificazione e l’acidificazione sono dannose . La calcificazione può alterare radicalmente l’ambiente, potenzialmente contrastando la basificazione guidata dalla fotosintesi e causando anche l’acidificazione delle acque prossimali (e quindi dell’acqua sfusa) se modulata in modo inadeguato. La sensibilità di E. huxleyi alla diminuzione del pH dell’acqua di mare è dovuta all’aumento , piuttosto che ai cambiamenti in altri parametri del sistema carbonato . Ciò può riguardare i loro meccanismi insoliti dell’omeostasi di pH, poichè l’efflusso di H + via i canali tensione-gated di H + nella membrana del plasma è meno efficace al pH più basso dell’acqua di mare . La crescita dei coccolitofori è anche inibita a pH > 8.6 . I costi energetici associati alla calcificazione come meccanismo per stabilizzare il pH esterno, come richiesto dalla nostra ipotesi, rispetto al costo dell’omeostasi del pH attraverso il pompaggio di H+ meritano chiaramente un’indagine.

Emiliania bioingegnera il suo pH esterno per ottimizzare la crescita? Va notato che PIC: POCcell dovrebbe essere inferiore a PIC: POCprod, come riportato dal modello, poiché i coccoliti possono staccarsi dalle cellule. I confronti tra questi rapporti devono quindi fare riferimento alle tendenze. Tenendo conto di questo, sembra essere più che casuale che il PIC ottimale : POCprod indicato dalle nostre simulazioni si allinea con misure sperimentali di PIC: POCcell variando con i parametri del sistema carbonato . PIC: POCcell di E. huxleyi diminuisce da 1.0 a 0.3 con l’aumento di pCO2; una meta-analisi mostra che questa tendenza è coerente in una vasta gamma di ceppi e condizioni sperimentali e con altre specie calcificanti . A pH elevato > 8,5, potremmo aspettarci che PIC: POCprod aumenti ulteriormente per determinare una diminuzione del pH. Tuttavia, PIC: POCcell delle cellule di Coccolithus pelagicus a pH > 8,5 è inferiore a 1; una concomitante diminuzione del tasso di crescita con pH elevato può indicare un’incapacità di mantenere alti tassi di calcificazione in questa specie .

La situazione più probabile in cui i coccolitofori possono agire per modificare il loro ambiente è durante l’alta crescita ad alta densità cellulare, durante le fioriture. A livello globale, E. huxleyi è attualmente la specie di fioritura più abbondante, con densità di fioritura naturali che vanno da 1 a 30 × 106 cellule l−1 in mare aperto e ambienti costieri . Le nostre simulazioni predefinite descrivono un picco di fioritura piena di nutrienti di 80 × 106 cellule l−1 (vedere il materiale supplementare elettronico), ma in assenza di calcificazione (cioè PIC : POCprod = 0), deviazioni significative nel pH dell’acqua di mare alla rinfusa sono evidenti a densità cellulari in linea con le fioriture naturali (20-40 × 106 cellule l-1). Sembra quindi abbastanza fattibile che la calcificazione in natura offra un vantaggio selettivo mantenendo un pH ambientale più favorevole alla crescita.

Produzione primaria ad alta PIC : POCprod è potenzialmente pericoloso, a causa del rischio di acidificazione dell’acqua di mare. Si può quindi prevedere un’attenta modulazione della calcificazione, e in effetti l’Emiliania (e altri fitoplancton calcificanti) hanno spazio per una regolazione fine attraverso l’internalizzazione del processo di calcificazione . Una stretta regolazione della calcificazione è particolarmente importante nelle sospensioni dense; mentre la basificazione è più alta in tali condizioni e quindi ci si può aspettare un PIC elevato : POCprod per essere di vantaggio, il prelievo collettivo di DIC sia dalla fotosintesi che dalla calcificazione abbassa la capacità di buffer dell’acqua di mare. In tali condizioni, la stabilità del pH dell’acqua di mare si indebolisce e l’acidificazione dovuta all’aumento della respirazione del sistema al culmine di una fioritura potrebbe portare ad un improvviso crollo della popolazione. L’avvio di questo intero processo di crescita della fioritura in acque acidificate (con OA, ad alta pCO2) pone quindi un rischio maggiore di ulteriore acidificazione per alti calcificatori.

Indipendentemente dal fatto che i coccolitoforidi come Emiliania abbiano evoluto la calcificazione per bioingegnerizzare il loro ambiente per stabilizzare il pH durante la crescita, stabilizzare il pH prossimale alla cellula è chiaramente vantaggioso . Simulazioni per la crescita con calcificazione zero (PIC : POCprod = 0; figura 2) dimostrano la portata della compensazione per la basificazione offerta dalla calcificazione, e successivamente che la calcificazione ha un chiaro potenziale di essere vantaggiosa nelle fioriture essenzialmente dominate dalle cellule calcificanti. La crescita in fioriture miste, con specie non calcificanti che si verificano in concomitanza, sarebbe ancora vantaggiosa per il coccolitoforide se le specie non calcificanti fossero svantaggiate dalla crescita al pH fisso. Ciò è possibile se il non calcificatore è stato adattato per crescere al meglio al pH sollevato più tipico delle condizioni durante la basificazione che accompagna la normale crescita del fitoplancton .

Le simulazioni dimostrano che in scenari OA la selezione per la crescita di coccolitoforidi con PIC inferiore: POCprod è prevedibile (come combinazione del PIC ottimale: POCprod per basso δH+, ed evitando anche il rischio di alto δH + a PIC elevato : POCprod), e che i rapporti ottimali saranno di nuovo più bassi in acque fredde (figura 2b), dove l’ammonio supporta la crescita (figura 2a) e anche in strati misti poco profondi (figura 2c). Insieme a una diminuzione del PIC ottimale : POCprod, i nostri risultati suggeriscono che la calcificazione nei coccolitoforidi diminuirà significativamente nell’oceano futuro più acido di circa il 25% poiché la pCO2 atmosferica supera 750 ppm. Nelle grandi fioriture, la rimozione della risorsa per la fotosintesi, attraverso la calcificazione, è anche dannosa per la stabilità del pH. Di conseguenza, possiamo aspettarci che i coccolitoforidi si adattino ai cambiamenti delle condizioni ambientali che influiscono sulla stabilità del pH alterando il loro PIC: POCprod. Per i modelli di cambiamento climatico, in particolare su scale temporali paleologiche, può essere possibile simulare i cambiamenti nei tassi di calcificazione facendo riferimento a PIC ottimale: POCprod. È tuttavia importante notare che il processo di calcificazione su scale biogeochimiche è una funzione sia del successo degli organismi nella formazione di grandi fioriture (legate a carichi nutritivi, luce, pascolo e all’oceanografia fisico-chimica) sia della calcificazione dei singoli organismi. Le implicazioni dell’evento di bioingegneria proposto per organismi diversi dai coccolitoforidi sono quindi importanti.

Accessibilità dei dati

Il codice del modello è disponibile e così come descritto nel materiale integrativo elettronico (e riferimenti ivi citati); il codice può anche essere ottenuto nella forma utilizzata per questo lavoro (cioè come file di costruzione Powersim) dall’autore corrispondente.

Contributi degli autori

K. J. F. ha costruito e gestito il modello su un’idea originale di K. J. F. e D. R. C. Tutti gli autori hanno contribuito all’impostazione e alla sperimentazione delle ipotesi e alla scrittura del manoscritto.

Interessi concorrenti

Dichiariamo di non avere interessi concorrenti.

Finanziamento

Questo lavoro è stato sostenuto dai finanziatori britannici NERC, Defra e DECC attraverso sovvenzioni NE/F003455/1, NE/H01750X/1 e NE/J021954/1 a K. J. F., D.R. C. e G. W.

Note a piè di pagina