Le rôle de la calcification des coccolithophores dans la bioingénierie de leur environnement

Introduction

Le calcaire déposé biogéniquement est une caractéristique de la géologie de la Terre, fournissant un réservoir pour le C qui existait formellement sous forme de CO2 atmosphérique. Une grande partie du calcaire provient de l’activité des coccolithophides, un groupe cosmopolite et écologiquement important de phytoplancton, caractérisé par leur capacité à synthétiser des coccolithes de carbonate de calcium (CaCO3). La production de coccolithes est un contributeur majeur aux cycles biogéochimiques mondiaux, améliorant les taux d’exportation de C vers les océans profonds en fournissant du ballast aux particules marines incorporant des coccolithophorides. Malgré cette importance, les fonctions de la production de coccolithes pour les organismes eux-mêmes restent floues; des suggestions ont inclus la protection contre les brouteurs, la modulation des taux d’enfoncement et la régulation de la lumière incidente. Bien que les rôles puissent être spécifiques à l’espèce et à l’environnement, il manque des preuves claires à l’appui de l’une ou l’autre de ces fonctions. Nous présentons ici des preuves d’un rôle de la calcification dans le contrôle, ou la bioingénierie, de l’environnement de pH habité par les coccolithophoridés. Alors que le moteur de l’évolution des organismes est l’environnement présentant une pertinence immédiate pour ces organismes (ici, pour le pH, ce serait de l’eau immédiatement adjacente aux cellules et sur des périodes de jours pendant la croissance de la floraison; ), les conséquences cumulatives de l’activité des coccolithophorides ont eu des impacts majeurs à l’échelle planétaire et géologique.

Tous les organismes modifient leur environnement, généralement à leur détriment en éliminant les ressources et en libérant des déchets. Dans les écosystèmes marins, le phytoplancton photosynthétique élimine le CO2 et les nutriments pour soutenir leur croissance, modifiant ainsi la chimie des carbonates et augmentant le pH de l’eau de mer. Cette basification est néfaste à la croissance du phytoplancton; un pH stable est meilleur. La basification accompagnant la réduction du CO2 est plus prononcée à des taux élevés de production primaire. Cependant, même à de faibles densités cellulaires, l’absorption de CO2 peut influencer le pH dans le microenvironnement autour des cellules phytoplanctoniques plus grandes et des agrégats de cellules plus petites. Par conséquent, le phytoplancton doit tolérer les changements de pH externe résultant de processus physiologiques, contre la nécessité de maintenir une plage de pH interne favorable à la croissance.

La calcification se produit intracellulairement dans les coccolithophorides et des coccolithes matures sont sécrétés, formant une coccosphère à partir de laquelle les coccolithes peuvent se détacher. Une caractéristique cruciale de la production de coccolithes est que la précipitation de CaCO3 entraîne la production de H +. Par conséquent, un rôle direct dans l’acquisition de C a été proposé, le H+ dérivé de la calcification facilitant la conversion du bicarbonate en CO2 pour la fixation de C. Cependant, la modulation de la calcification chez le coccolithophoride Emiliania huxleyi par manipulation de l’eau de mer a peu d’effet sur la fixation ou la croissance de la C photosynthétique. La calcification n’agit pas non plus comme un mécanisme de concentration en C chez E. huxleyi dans des conditions limitant la concentration en C. Par conséquent, il semble peu probable que la calcification et l’absorption du carbone photosynthétique soient directement liées. Cependant, la production de H + par calcification pourrait bénéficier à la cellule d’une autre manière. La photosynthèse et la respiration entraînent respectivement une augmentation ou une diminution du pH proximal, la photosynthèse nette conduisant à une basification néfaste de l’eau en vrac à des densités cellulaires plus élevées. Uniquement pour les coccolithophorides, le H+ dérivé de la calcification pourrait contrer cette basification, en maintenant potentiellement un pH plus stable autour de la cellule grâce à une modulation soigneuse du rapport entre la synthèse de carbone inorganique particulaire (PIC) et de carbone organique particulaire (POC).

Nous avons des preuves expérimentales que la croissance à un pH stable est bénéfique pour la croissance du phytoplancton, y compris pour l’Émilianie, et nous avons un modèle dynamique qui explique la dynamique couplée de la biologie et de la chimie pendant la croissance dans ces expériences. Ici, nous utilisons ce système de modèle pour considérer les effets de la calcification sur le pH et comparer ces résultats (en termes de rapport de production de particules inorganiques sur carbone organique; PIC: POCprod) avec les données de la littérature pour le rapport cellulaire (PIC: POCcell). Nous émettons l’hypothèse qu’une modulation appropriée entre la calcification et la photosynthèse fournit uniquement un mécanisme par lequel les coccolithophorides peuvent bioingénier leur environnement, fournissant un pH proximal stable pour optimiser les conditions de croissance des cellules individuelles lors d’une production primaire améliorée.

Matériel et méthodes

Des simulations ont été effectuées de la croissance d’un phytoplancton calcifiant de 5 µm de diamètre, nominalement appelé Emiliania ci-après. Le modèle fournit une variable stoechiométrique (C:N:P : Chl) description de la croissance du phytoplancton, y compris les limitations liées à la disponibilité des ressources (CO2, nitrate, ammonium, phosphate, lumière). Le taux de croissance spécifique maximal utilisé pour les simulations par défaut était de 1 j-1; cette valeur est conforme aux attentes pour Emiliania. Le modèle a été exécuté dans le cadre d’une description de l’environnement physico-chimique qui comprenait une comptabilité complète des changements de la chimie des carbonates et de la photosynthèse (y compris l’assimilation des nutriments), de la respiration, de la calcification, des échanges gazeux à la surface air–mer et également à l’interface entre la zone photique de la couche mixte et les eaux plus profondes. La croissance a été simulée dans divers scénarios de colonne d’eau, similaires à ceux utilisés auparavant; la lumière de surface a été fournie à 1000 µmol m−2 s−1 dans un cycle de 12 L: 12 D, et les nutriments ont été fournis à une valeur par défaut de 16 µM de nitrate (N) et de 1 µM de phosphate (P).

Des simulations ont été effectuées dans différentes conditions, en supposant un rapport fixe de bioproduction de C inorganique particulaire (coccolithes) et de C organique (biomasse). Ci-après, le rapport massique de ces productions est dénommé PIC: POCprod. La production de PIC a été simulée en même temps que la fixation de C. La croissance des efflorescences algales a été simulée sur 20 jours, ou pour les simulations de croissance lente et de forte teneur en nutriments, sur 40 jours; à la fin, la population était entrée dans la phase de plateau de croissance limitée en nutriments. La valeur initiale était une valeur d’équilibre avec le pCO2 atmosphérique appliqué à une salinité de 35 et à 16 °C. On a supposé, dans des simulations à partir de différentes valeurs initiales de pCO2, que le phytoplancton s’adaptait aux conditions dominantes, et donc que les taux de croissance des souches adaptées seraient les mêmes. Cela est cohérent avec les preuves empiriques. Aucun effet du pH variable sur le taux de croissance n’a été supposé (CF,) car l’objectif était ici de déterminer la valeur de PIC: POCprod qui maintenait le pH externe proche d’une valeur constante (et de là supposait une valeur optimale).

Les changements dans l’eau de mer (c’est-à-dire le pH) pendant le développement de la floraison reflètent principalement les flux physiques d’ions CO2 et carbonate ainsi que les taux de production primaire et de respiration. Selon PIC: POCprod présenté par Emiliania ce changement net conduit à une basification (élévation du pH) ou à une acidification (chute du pH). Pour les besoins de l’affichage, les extrêmes de variation de la concentration en ions H+ au cours de la période de croissance simulée ont été normalisés à la valeur initiale utilisée pour cette simulation. Cette variation est exprimée en % δH+. Écarts au PIC élevé : Les POCprod sont associés à l’acidification, et les écarts à faible PIC: POCprod sont associés à la basification; un phytoplanctre non calcifiant (c.-à-d. PIC: POCprod = 0) générerait des niveaux maximaux de basification.

De plus amples détails sont donnés dans le matériel supplémentaire électronique.

Résultats

Grâce à des simulations, nous avons exploré comment l’équilibre entre les taux de photosynthèse et de calcification influence le pH autour des coccolithophorides. Nous avons déterminé PIC : Les valeurs de POCprod qui ont le plus étroitement maintenu un pH constant, quel que soit le pH de départ, en supposant que (i) la croissance soit maximisée dans un environnement à pH fixe et (ii) l’émilianie évoluerait pour maximiser la croissance au pCO2 appliqué. PIC optimal: POCprod est donc défini comme celui qui entraîne le changement le plus faible (c’est-à-dire 0 δH +) lors des événements de floraison simulés.

La figure 1 présente des graphiques de δH+ par rapport à la pCO2 atmosphérique et PIC: POCprod. À mesure que pCO2 augmente (c’est-à-dire des scénarios préindustriels aux scénarios pCO2 futurs), le PIC optimal: POCprod diminue de 1,5 à 200 ppm pCO2 à 1,05 à 1000 ppm. Maintien d’un PIC élevé: POCprod devient de plus en plus nocif à un niveau élevé de pCO2. L’écart absolu dans était le plus élevé à haute pCO2 (conditions d’OA) car le pH initial et la capacité tampon de l’eau de mer sont plus faibles; sous OA, le PIC optimal: POCprod est abaissé de manière significative et une sélection par rapport au PIC élevé: POCprod peut être attendue. La situation est similaire avec l’Émilianie à taux de croissance élevé et faible (figure 1a par rapport à b), mais comme le pH de l’eau de mer reflète à la fois la consommation de CO2 et les échanges de gaz atmosphériques, les pressions sélectives visant à optimiser PIC: POCprod devraient diminuer dans les systèmes à croissance plus lente.

La figure 2 présente des graphiques comparatifs de simulations à 400 ppm pCO2 (atmosphère existante) avec différentes charges nutritives ou conditions physiques, et inclut la valeur de δH+ pour les blooms d’un phytoplancton avec un potentiel de calcification nul (c.-à-d. PIC: POCprod = 0). Des charges nutritives plus élevées entraînent des écarts plus importants et une image optimale légèrement plus élevée: POCprod. La croissance à l’aide d’ammonium (qui favorise l’acidification) entraîne un PIC optimal inférieur: POCprod et un δH + plus élevé à PIC élevé: POCprod (figure 2a). Les conditions calmes, minimisant les échanges de CO2 air-mer, sont propices à une plus grande basification pendant la photosynthèse et conduisent à un PIC optimal plus élevé: POCprod (figure 2b). Les conditions d’eau plus froide (avec la vitesse du vent par défaut) sont associées à des changements dans la chimie des carbonates et les taux d’échange de gaz qui abaissent le PIC optimal: POCprod. Une croissance lente (conforme à la figure 1b) aplatit la courbe de réponse et abaisse également légèrement le PIC optimal: POCprod (figure 2b). La croissance dans les couches mixtes profondes est associée à des taux d’échange de gaz de la colonne d’eau plus faibles, ainsi qu’à des taux de croissance plus faibles (dus à l’atténuation de la lumière); ici, la plage de δH + est abaissée et le PIC optimal: POCprod est également élevé. Les couches mixtes moins profondes accentuent non seulement δH +, abaissent le PIC optimal: POCprod, mais montrent également un δH + très élevé lorsque Emiliania se développe avec un PIC élevé: POCprod.

Discussion

La croissance du phytoplancton est optimale à pH constant; la basification et l’acidification sont préjudiciables. La calcification peut modifier radicalement l’environnement, potentiellement contrer la basification due à la photosynthèse et provoquer également une acidification des eaux proximales (et de là de l’eau en vrac) si elle est mal modulée. La sensibilité d’E. huxleyi à la diminution du pH de l’eau de mer est due à l’augmentation des paramètres du système carbonaté plutôt qu’aux modifications de ceux-ci. Cela peut être lié à leurs mécanismes inhabituels d’homéostasie du pH, car l’efflux de H + via des canaux H + à régulation de tension dans la membrane plasmique est moins efficace à un pH inférieur de l’eau de mer. La croissance des coccolithophores est également inhibée à un pH > 8,6. Les coûts énergétiques associés à la calcification en tant que mécanisme de stabilisation du pH externe, comme l’exige notre hypothèse, par rapport au coût de l’homéostasie du pH par pompage H + méritent clairement une enquête.

Emiliania bioengineer son pH externe pour optimiser sa croissance ? Il convient de noter que PIC: POCcell devrait être inférieur à PIC: POCprod, tel que rapporté par le modèle, car les coccolithes peuvent se détacher des cellules. Les comparaisons entre ces ratios doivent donc se référer à des tendances. Compte tenu de cela, il semble plus qu’une coïncidence que le PIC optimal : POCprod indiqué par nos simulations s’aligne sur les mesures expérimentales de PIC: POCcell variant avec les paramètres du système carbonaté. PIC: La poccelle d’E. huxleyi diminue de 1,0 à 0,3 avec l’augmentation de la pCO2; une méta-analyse montre que cette tendance est cohérente dans un large éventail de souches et de conditions expérimentales et avec d’autres espèces calcifiantes. À un pH > 8,5 élevé, nous pourrions nous attendre à ce que PIC: POCprod augmente davantage afin de provoquer une diminution du pH. Cependant, PIC: POCcell des cellules de Coccolithus pelagicus à un pH > 8,5 est inférieur à 1; une diminution concomitante du taux de croissance avec un pH élevé peut indiquer une incapacité à maintenir des taux de calcification élevés chez cette espèce.

La situation la plus probable dans laquelle les coccolithophores peuvent agir pour modifier leur environnement est lors d’une croissance élevée à une densité cellulaire élevée, lors de la floraison. À l’échelle mondiale, E. huxleyi est actuellement l’espèce formant la floraison la plus abondante, avec des densités naturelles de floraison allant de 1 à 30 × 106 cellules l−1 en milieu marin ouvert et côtier. Nos simulations par défaut décrivent une taille de floraison maximale remplie de nutriments de 80 × 106 cellules l-1 (voir le matériel supplémentaire électronique), mais en l’absence de calcification (c.−à−d. PIC: POCprod = 0), des écarts significatifs du pH de l’eau de mer en vrac sont apparents à des densités cellulaires conformes aux blooms naturels (20-40 × 106 cellules l-1). Il semble donc tout à fait possible que la calcification dans la nature offre un avantage sélectif en maintenant un pH environnemental plus favorable à la croissance.

Production primaire à PIC élevé : POCprod est potentiellement dangereux, en raison du risque d’acidification de l’eau de mer. On peut donc s’attendre à une modulation soigneuse de la calcification, et en effet l’Émilianie (et d’autres phytoplanctons calcifiants) ont la possibilité d’une régulation fine par internalisation du processus de calcification. Une régulation étroite de la calcification est particulièrement importante dans les suspensions denses; alors que la basification est la plus élevée dans de telles conditions et que l’on peut donc s’attendre à un PIC élevé: POCprod sera avantageux, le prélèvement collectif de DIC par la photosynthèse et la calcification diminue la capacité tampon de l’eau de mer. Dans de telles conditions, la stabilité du pH de l’eau de mer s’affaiblit et l’acidification due à l’augmentation de la respiration du système au plus fort d’une floraison pourrait entraîner un effondrement soudain de la population. Le démarrage de tout ce processus de croissance de la floraison dans des eaux acidifiées (avec de l’OA, à haute teneur en pCO2) augmente donc le risque d’acidification supplémentaire pour les calcificateurs élevés.

Indépendamment du fait que des coccolithophorides tels qu’Emiliania aient évolué ou non en calcification pour bioingénier leur environnement afin de stabiliser le pH pendant la croissance, la stabilisation du pH proximal de la cellule est clairement avantageuse. Des simulations de croissance avec calcification nulle (PIC: POCprod = 0; figure 2) démontrent l’étendue de la compensation de la basification offerte par la calcification, et par la suite que la calcification a un potentiel évident d’être avantageuse dans des blooms essentiellement dominés par des cellules calcifiantes. La croissance en fleurs mixtes, avec des espèces non calcifiantes concomitantes, serait toujours avantageuse pour le coccolithophoride si les espèces non calcifiantes étaient désavantagées par la croissance au pH fixe. Ceci est possible si le non-calcifiant a été adapté pour croître au mieux au pH élevé plus typique des conditions pendant la basification qui accompagne la croissance normale du phytoplancton.

Les simulations démontrent que, dans les scénarios d’AO, il faut s’attendre à une sélection de la croissance des coccolithophoridés avec un PIC inférieur: POCprod (en combinaison du PIC optimal: POCprod pour un faible δH+, et en évitant également le risque de δH + élevé à un PIC élevé : POCprod), et que les rapports optimaux seront à nouveau plus faibles dans les eaux froides (figure 2b), où l’ammonium soutient la croissance (figure 2a) et également dans les couches mixtes peu profondes (figure 2c). Avec une diminution du PIC optimal: POCprod, nos résultats suggèrent que la calcification dans les coccolithophorides diminuera de manière significative dans l’océan futur plus acide d’environ 25% lorsque la pCO2 atmosphérique dépassera 750 ppm. Dans les grandes fleurs, l’élimination de la ressource pour la photosynthèse, par calcification, est également préjudiciable à la stabilité du pH. En conséquence, nous pouvons nous attendre à ce que les coccolithophoridés s’adaptent aux changements des conditions environnementales ayant un impact sur la stabilité du pH en modifiant leur PIC: POCprod. Pour les modèles de changement climatique, en particulier sur des échelles de temps paléologiques, il peut être possible de simuler des changements de taux de calcification en faisant référence au PIC optimal: POCprod. Il est cependant important de noter que le processus de calcification à l’échelle biogéochimique est fonction à la fois du succès des organismes à former de grandes fleurs (liées aux charges nutritives, à la lumière, au pâturage et à l’océanographie physico-chimique) et également de la calcification des organismes individuels. Les implications de l’événement de bioingénierie proposé pour des organismes autres que les coccolithophoridés sont donc également importantes.

Accessibilité des données

Le code modèle est disponible et tel que décrit dans le matériel supplémentaire électronique (et les références qui y sont citées); le code peut également être obtenu sous la forme utilisée pour ce travail (c’est-à-dire sous forme de fichier constructeur Powersim) auprès de l’auteur correspondant.

Contributions des auteurs

K.J.F. a construit et exploité le modèle selon une idée originale de K.J.F. et D.R.C. Tous les auteurs ont contribué à la définition et à la mise à l’essai des hypothèses et à la rédaction du manuscrit.

Intérêts concurrents

Nous déclarons ne pas avoir d’intérêts concurrents.

Financement

Ce travail a été soutenu par les bailleurs de fonds britanniques NERC, Defra et DECC par le biais de subventions NE/F003455/1, NE/H01750X/1 et NE/J021954/1 à K.J.F., D.R.C. et G.W.

Notes de bas de page