Après son travail avec les moteurs V8, Ader s’est tourné vers le problème du vol mécanique et jusqu’à la fin de sa vie a consacré beaucoup de temps et d’argent à cela. S’appuyant sur les études de Louis Pierre Mouillard (1834-1897) sur le vol des oiseaux, il construit sa première machine volante en 1886, l’Ader Éole. C’était une conception semblable à une chauve-souris gérée par une machine à vapeur légère de sa propre invention, avec 4 cylindres d’une puissance nominale de 20 ch (15 kW), entraînant une hélice à quatre pales. Le moteur pesait 51 kg (112 lb). Les ailes avaient une envergure de 14 m (46 pi). Le poids total était de 300 kg (660 lb). Le 9 octobre 1890, Ader tente de piloter l’Éole. Les historiens de l’aviation attribuent cet effort à un décollage motorisé et à un vol non contrôlé dans un effet de sol d’environ 50 m (160 pi) à une hauteur d’environ 20 centimètres (8 po). Ader a également revendiqué le mérite d’avoir décollé du sol dans l’Éole.
Ader a commencé la construction d’un deuxième avion qu’il a appelé l’Avion II, également appelé le Zéphyr ou Éole II. La plupart des sources s’accordent à dire que les travaux sur cet avion n’ont jamais été achevés et qu’ils ont été abandonnés au profit de l’Avion III. L’affirmation ultérieure d’Ader selon laquelle il aurait piloté l’Avion II en août 1892 sur une distance de 100 m (330 pieds) à Satory près de Paris, n’a jamais été largement acceptée.
Les progrès d’Ader suscitent l’intérêt du ministre de la guerre, Charles de Freycinet. Avec le soutien du Ministère de la Guerre, Ader a développé et construit l’Avion III. Il ressemblait à une énorme chauve-souris en lin et en bois, d’une envergure de 15 m (48 pi), équipée de deux hélices de tracteur à quatre pales, chacune propulsée par une machine à vapeur de 30 cv (22 kW). Utilisant une piste circulaire à Satory, l’Ader effectue des essais de roulage le 12 octobre 1897 et tente deux jours plus tard un vol. Après une courte course, la machine a été prise par une rafale de vent, a dévié de la piste et s’est immobilisée. Après cela, l’armée française a retiré son financement, mais a gardé les résultats secrets. La commission publia en novembre 1910 les rapports officiels sur les tentatives de vols d’Ader, déclarant qu’elles n’avaient pas abouti.