2 Circulation de la LPAIV Chez les oiseaux sauvages
Les oiseaux d’eau sauvages des ordres Anseriformes (principalement des canards, des ge et des cygnes) et Charadriiformes (principalement des goélands, des sternes et des échassiers) forment le réservoir naturel de la VAI des sous–types H1–16 et N1-9. Dans les ordres dans lesquels le VAIPL est le plus fréquemment détecté, il existe une variation entre les espèces dans la fréquence à laquelle le VAIPL est détecté. Bien qu’il ne puisse pas être complètement exclu que le biais d’échantillonnage joue un rôle, les LPAIV sont fréquemment isolées des membres de la sous-famille des Anatinae (canards barboteurs et plongeurs), en particulier les canards barboteurs (Munster et al., 2007). Parmi les canards barboteurs, la plupart des virus ont été isolés du canard colvert (Anas platyrhynchos) (Munster et al., 2007; Nishiura et coll., 2009; Wilcox et coll., 2011). En particulier, les LPAIV des sous-types H1–H12 ont été isolées des canards colverts dans de multiples combinaisons. Au sein de l’ordre des Charadriiformes, il existe également des modèles spécifiques à la famille et à l’espèce. La LPAIV de divers sous-types a été isolée de plusieurs espèces des familles des Scolopacidae, Charadriidae, Laridae et Alcidae, les membres de la famille des Laridae (goélands, sternes et écumeurs) étant le plus souvent positifs pour la LPAIV. Les goélands sont très probablement le réservoir de LPAIV des sous-types H13 et H16 (Arnal et al., 2015; Munster et coll., 2007; Verhagen et coll., 2014a). La diversité des sous-types de LPAIV diffère également d’une année à l’autre (Krauss et al., 2004; Sharp et coll., 1993; Wilcox et coll., 2011).
En plus des espèces de l’ordre des Anseriformes et des Charadriiformes, des VAI ont été découvertes chez divers autres oiseaux, bien que dans des fréquences relativement basses. La présence de VAI chez ces hôtes supplémentaires est très probablement au moins partiellement associée à un débordement de virus provenant d’oiseaux des ordres Anseriformes et Charadriiformes (Stallknecht et Brown, 2017).
Outre la variation spécifique de la prévalence du VPAI chez les oiseaux sauvages, il existe également des différences spatiotemporelles dans la prévalence du VPAI. En règle générale, la prévalence du virus chez les canards colverts en Amérique du Nord et en Europe varie de très faible au printemps et en été à élevée en automne (migration automnale) et en hiver (Hinshaw et al., 1985). Cette prévalence élevée pendant la migration d’automne est probablement due à l’agrégation d’un grand nombre d’oiseaux juvéniles avant et pendant la migration qui n’ont pas encore été exposés à la VAI. Lorsque les oiseaux migrent vers le sud, la prévalence du VAI diminue rapidement, comme cela a été démontré lors d’études menées dans la partie nord des États-Unis, en Europe et en Asie, bien que dans certaines parties de l’Europe du Nord, la période de prévalence élevée se poursuive jusqu’à la fin de l’automne (Stallknecht et Shane, 1988; Wallensten et al., 2007). En plus du pic pendant la migration d’automne, il y a aussi un pic, bien que plus faible, pendant la migration de printemps (Hanson et al., 2005; Wallensten et coll., 2006). Dans d’autres régions, comme l’Afrique, l’Australie et l’Amérique du Sud, les tendances temporelles de la prévalence du VPAIV chez les canards sont moins évidentes (Gaidet, 2016; Gaidet et al., 2007, 2012; Mackenzie et coll., 1984; Pereda et coll., 2008). Cependant, bien qu’il n’y ait pas de changements majeurs de température entre les différentes saisons, il existe une forte saisonnalité des précipitations et des surfaces des zones humides en Afrique qui, combinée à des périodes de reproduction prolongées et non synchronisées, entraîne des modèles différents de la dynamique d’infection du LPAIV (Gaidet, 2016).
Dans plusieurs études, il a été démontré que l’infection par une VAI induit une immunité, au moins partielle, chez les oiseaux sauvages (Costa et al., 2010; Jourdain et coll., 2010; Latorre-Margalef et al., 2013; Tolf et coll., 2013; Verhagen et coll., 2015b). L’infection des canards par un VAIPL entraîne une immunité contre le même VAIPL, mais aussi dans une certaine mesure contre les VAI d’autres sous-types (immunité hétérosubtypique) (Costa et al., 2010; Latorre-Margalef et al., 2013). Ces résultats ont été confirmés par une autre étude sur la bernache du Canada (Branta canadensis) (Berhane et al., 2014). Cependant, les résultats d’une étude expérimentale sur des goélands à tête noire (Chroicocephalus ridibundus) utilisant des virus H13N2 et H16N3 ont indiqué que l’infection après 1 an par le virus homologue entraînait moins d’excrétion du virus, mais l’infection par le virus hétérologue n’a eu aucun impact sur la durée ou le niveau d’excrétion du virus. Dans une autre étude portant sur la structure par âge des réponses immunitaires à la VAI aviaire dans une population de cygnes muets (Cygnus olor) vivant librement (Abbotsbury, Royaume-Uni) avant et après une éclosion de VAIHH5N1 en 2008, il a été démontré que l’ampleur de la réponse immunitaire accumulée avec l’âge indique que ces cygnes peuvent développer une mémoire immunitaire à long terme, mais il n’était pas clair si cela entraînait également une réduction des infections à un âge plus avancé (Hill et al., 2016).
Le VPAIV se reproduit principalement dans le tractus intestinal des canards et, par conséquent, la transmission du VPAIV chez les oiseaux sauvages se produit principalement par voie fécale–orale. Les LPAIV sont rejetés à des concentrations élevées dans les fèces, et il a été démontré que les LPAIV peuvent rester infectieuses longtemps dans l’eau, en fonction de divers aspects, tels que la température, le pH, la salinité et le nombre de cycles de gel–dégel (Stallknecht et Brown, 2017). Par conséquent, il a été suggéré que la transmission par l’eau pourrait jouer un rôle clé dans la transmission du VVAP chez les oiseaux d’eau. Cela a été confirmé par une modélisation mathématique qui a montré que la transmission indirecte du VPAI dans un réservoir viral environnemental pouvait jouer un rôle important dans l’épidémiologie du VPAI (Rohani et al., 2009). Étant donné que bon nombre des espèces hôtes de LPAIV volent sur de longues distances pendant la migration, les oiseaux sauvages pourraient transporter le LPAIV sur de grandes distances et entre différents hôtes, populations et continents. De plus, les oiseaux migrateurs pourraient également agir comme amplificateurs locaux si des oiseaux migrateurs immunologiquement naïfs arrivent à un certain endroit où un VPAIV circule parmi les oiseaux résidents (Verhagen et al., 2014b). Bien que les oiseaux migrateurs puissent transporter le VPAIV sur de longues distances, il existe encore deux lignées phylogénétiques principales du VPAIV qui sont géographiquement séparées: la lignée eurasienne et la lignée américaine (Donis et al., 1989; Olsen et coll., 2006; Yoon et coll., 2014). De plus, il existe des preuves d’une lignée supplémentaire du sud de l’Amérique du Sud (Pereda et al., 2008). Cependant, malgré le fait qu’un certain nombre d’espèces de canards et d’oiseaux de rivage traversent régulièrement le détroit de Béring et qu’il y a échange de gènes entre les lignées eurasiennes et américaines de LPAIV, la persistance des gènes de LPAIV d’une lignée au sein de l’autre est limitée. Des croisements de gènes ont été décrits pour le gène H6 eurasien qui a remplacé le gène H6 nord-américain (Bahl et al., 2009), ainsi que l’introduction et la persistance du gène H14 HA en Amérique du Nord (Fries et al., 2013; Ramey et coll., 2014). Il a également été démontré par Pearce et al. (2009), qui ont effectué une analyse phylogénétique et génétique de la population de LPAIV prélevés sur le canard pilet (Anas acuta), une espèce connue pour migrer entre l’Amérique du Nord et l’Eurasie (Miller, 2006; Nicolai et al., 2005), des deux côtés de la voie de migration migratoire du Pacifique en Amérique du Nord. L’analyse des données génétiques sur le VPAIV a révélé que des virus de la lignée asiatique circulent parmi les carangues du nord en Alaska, près du détroit de Béring, mais qu’il y avait peu de preuves pour le VPAIV asiatique dans les zones d’hivernage des carangues du nord en Californie, plus au sud (Pearce et al., 2009).
Une question importante concernant le rôle des oiseaux d’eau sauvages en tant que réservoir de VPAIV est de savoir si l’infection provoque des signes cliniques. Bien que l’on pensait à l’origine que le VAIP s’était adapté aux oiseaux d’eau de manière à ce qu’ils ne soient pas pathogènes, diverses études ont démontré que l’infection par le VAIP était négativement corrélée au poids corporel (pour examen, voir Kuiken, 2013). De plus, les résultats d’une étude récente menée par Hoye et ses collègues ont indiqué que l’infection par le virus LPAIV du cygne de Bewick (Cygnus columbianus bewickii) pourrait avoir eu des effets indirects sur le rendement individuel et le recrutement (Hoye et al., 2016). Cependant, aucune de ces études n’a démontré de relation causale entre l’infection et la réduction de la migration (pour examen, voir Kuiken, 2013). Outre l’impact de l’infection par le VAIJ sur le poids corporel et le schéma de migration, on a également émis l’hypothèse que l’état corporel et la migration annuelle pourraient avoir un impact sur la sensibilité à l’infection par le VAIJ (Flint et Franson, 2009). Cependant, dans une étude réalisée par Dannemiller et ses collègues avec des infections secondaires au VPAIV chez les colverts, aucune relation entre l’état corporel, l’infection et l’immunocompétence n’a été trouvée (Dannemiller et al., 2017). Toujours dans une étude de Van Dijk et de ses collègues chez les colverts sauvages, seules des associations faibles entre l’infection et l’excrétion de la LPAIV et l’état corporel et le statut immunitaire ont été trouvées. Bien que le rôle exact de l’infection par le VPAIV sur les schémas de migration des oiseaux sauvages n’ait pas encore été élucidé, les données actuelles soutiennent l’hypothèse selon laquelle les oiseaux sauvages sont principalement des porteurs asymptomatiques du VPAIV.
La disponibilité de nouvelles techniques pour séquencer les génomes viraux a grandement amélioré la possibilité d’analyser les séquences LPAIV dans le temps et dans l’espace, ce qui a fourni des résultats très intéressants. Dans diverses études, il a été démontré qu’en raison de la circulation de plusieurs sous-types à la fois au moment, à l’emplacement et à la population hôte, des réassortiments entre différents VAIPL se produisent fréquemment (Dugan et al., 2008; Macken et coll., 2006; Olsen et coll., 2015). Par conséquent, il a été proposé que les LPAIV chez les oiseaux sauvages forment des constellations transitoires du génome, qui se remodèlent continuellement par réassortiment (Dugan et al., 2008; Olsen et coll., 2015). Malgré l’échange continu de segments de gènes de la LPAIV chez les oiseaux sauvages, il a été démontré pour les virus H4 et H6 que leur taux d’évolution est significativement plus lent que les virus H5N1 et une lignée associée à la volaille de la grippe H6 (Fourment et Holmes, 2015).